Characteristics of coagulation function and immune function in children with severe adenovirus pneumonia and their clinical significance
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摘要:目的
探讨重症腺病毒肺炎患儿凝血功能和免疫功能特征及其临床意义。
方法选取122例重症腺病毒肺炎患儿和120例非重症腺病毒肺炎患儿为研究对象, 分别设为重症组和非重症组; 根据预后将重症组患儿分为预后良好组(n=105)和预后不良组(n=17)。另选取同期120例体检健康儿童为对照组。检测凝血功能指标，包括凝血酶原时间(PT)、活化部分凝血活酶时间(APTT)、纤维蛋白原(FIB)、凝血酶时间(TT); 采用散射免疫比浊法检测免疫球蛋白A(IgA)、免疫球蛋白G(IgG)、免疫球蛋白M(IgM)水平; 采用多因素Cox回归分析探讨预后不良的影响因素。
结果与对照组比较，非重症组和重症组患儿白细胞(WBC)、中性粒细胞(N)、C反应蛋白(CRP)、红细胞沉降率(ESR)、白细胞介素-6(IL-6)、降钙素原(PCT)、FIB、IgG水平升高, B淋巴细胞、自然杀伤(NK) 细胞、PT、APTT、IgA、IgM水平降低，差异有统计学意义(P < 0.05); 与非重症组比较，重症组患儿WBC、N、CRP、ESR、IL-6、PCT、FIB、IgG水平升高，B淋巴细胞、NK细胞、PT、APTT、IgA、IgM水平降低，差异有统计学意义(P < 0.05)。与预后良好组相比，预后不良组CRP、IL-6、PCT、IgG水平升高, APTT、IgM、IgA水平降低，差异有统计学意义(P < 0.05)。多因素Cox回归分析结果显示, PCT、APTT、IgM为重症患儿预后不良的影响因素(P < 0.05)。
结论重症腺病毒肺炎患儿PT、APTT、IgA、IgM水平降低, FIB、IgG水平升高，凝血和免疫功能指标与重症腺病毒肺炎预后状况相关。
Abstract:ObjectiveTo explore the characteristics of coagulation and immune function and their clinical significance in children with severe adenovirus pneumonia (SAP).
MethodsA total of 122 children with SAP and 120 children with non-severe adenovirus pneumonia (NSAP) were enrolled and assigned to severe group and non-severe group. The severe group was further subdivided into good prognosis subgroup (n=105) and poor prognosis subgroup (n=17) according to prognosis. Additionally, 120 healthy children undergoing physical examination during the same period were included as control group. Coagulation function indicators, including prothrombin time (PT), activated partial thromboplastin time (APTT), fibrinogen (FIB), and thrombin time (TT) were measured. Levels of immunoglobulin A (IgA), immunoglobulin G (IgG), and immunoglobulin M (IgM) were determined using the nephelometric immunoassay. Multivariate Cox regression analysis was conducted to explore the influencing factors of poor prognosis.
ResultsCompared with the control group, children in both the non-severe and severe groups exhibited increased levels of white blood cells (WBC), neutrophils (N), C-reactive protein (CRP), erythrocyte sedimentation rate (ESR), interleukin-6 (IL-6), procalcitonin (PCT), FIB, and IgG, as well as decreased levels of B lymphocytes, natural killer (NK) cells, PT, APTT, IgA, and IgM (P < 0.05). Compared with the non-severe group, children in the severe group showed increased levels of WBC, N, CRP, ESR, IL-6, PCT, FIB, and IgG, as well as decreased levels of B lymphocytes, NK cells, PT, APTT, IgA, and IgM (P < 0.05). Compared with the good prognosis subgroup, the poor prognosis subgroup exhibited increased levels of CRP, IL-6, PCT, and IgG, as well as decreased levels of APTT, IgM, and IgA (P < 0.05). The results of multivariate Cox regression analysis showed that PCT, APTT, and IgM were influencing factors of poor prognosis in children with SAP (P < 0.05).
ConclusionChildren with SAP have decreased levels of PT, APTT, IgA, and IgM, as well as increased levels of FIB and IgG. Coagulation and immune function indicators are correlated with the prognosis of SAP.
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腺病毒可引起多种疾病，如胃肠炎、肺炎、结膜炎、膀胱炎、鼻炎、咽炎等[1]。一般情况下，大多数感染腺病毒的患者症状较轻，具有自限性[2]。研究[3]显示，腺病毒在婴幼儿、器官移植患者等免疫力低下人群中的感染率和重症率均高于健康人群，且预后较差。目前，腺病毒感染尚无特异性治疗方法[4]。与其他病毒类似，腺病毒受先天性和获得性免疫反应控制，可触发抗病毒细胞因子的快速分泌，从而限制病毒的扩增和传播[5-6]。但腺病毒也会促进炎症因子分泌，导致机体凝血功能异常，严重时可造成血栓和弥散性血管内凝血[7]。本研究分析重症腺病毒患儿凝血功能及免疫功能指标的变化，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2020年7月—2024年5月本院收治的122例重症腺病毒肺炎患儿为重症组，120例非重症腺病毒肺炎患儿为非重症组。重症组男62例，女60例，平均年龄(15.06±3.20)个月; 非重症组男62例，女58例，平均年龄(15.12±2.68)个月。纳入标准: ①符合《儿童腺病毒肺炎诊疗规范(2019年版)》[8]中腺病毒肺炎的诊断标准者; ②年龄10~20个月者; ③重症腺病毒肺炎参考《儿童社区获得性肺炎诊疗规范(2019年版)》[9]中的诊断标准，即拒食，发绀，胸腔积液，意识障碍，呼吸频率>70次/min, 有肺外并发症，脉搏血氧饱和度≤92%, 多肺叶受累(或肺浸润范围>2/3肺)，一般状况差，呼吸困难(三凹征、呻吟等)。排除标准: ①合并免疫系统功能异常的患儿; ②合并哮喘等呼吸系统疾病的患儿; ③合并肺结核的患儿; ④近1个月内接受抗生素治疗的患儿; ⑤患有精神疾病的患儿。另选取同期在本院体检健康的120例儿童为对照组，男61例，女59例，平均年龄(15.08±2.95)个月。本研究获得患儿家属同意，并获得本院伦理委员会审批[2022-067-02(z)]。
1.2 方法
1.2.1 资料收集:
所有患儿入院后给予静脉注射人血免疫球蛋白治疗，剂量300 mg/(kg·d), 持续治疗3~4 d, 同时给予吸氧以保持呼吸正常，另给予退热、镇静以及脏器保护治疗，重症患儿使用机械辅助通气治疗。收集所有研究对象入院次日清晨血液样本，检测白细胞(WBC)、中性粒细胞(N)、C反应蛋白(CRP)、红细胞沉降率(ESR)、白细胞介素-6(IL-6)、降钙素原(PCT)、B淋巴细胞、自然杀伤(NK) 细胞水平。
1.2.2 凝血功能检测:
检测重症组、非重症组入院次日清晨以及对照组体检当日清晨的凝血功能指标，包括凝血酶原时间(PT)、活化部分凝血活酶时间(APTT)、纤维蛋白原(FIB)、凝血酶时间(TT)。抽取所有研究对象空腹静脉血2 mL于抗凝管中，以4 000 r/min速度离心10 min, 取其上清液，采用海力孚HF6000-4血凝分析仪(济南卓隆生物科技有限公司)检测各指标水平。
1.2.3 免疫功能指标检测:
采用散射免疫比浊法检测所有受试者血清免疫球蛋白A(IgA)、免疫球蛋白G(IgG)、免疫球蛋白M(IgM)的水平。
1.2.4 预后判断:
重症组治疗14 d后进行病情评估，将症状或体征完全消失以及症状完全改善者设为预后良好组(n=105)，死亡或者体征未转好甚至加重者设为预后不良组(n=17)。
1.3 统计学方法
采用SPSS 25.0软件进行数据处理; 符合正态分布的计量资料以(x±s)表示, 3组间比较采用单因素方差分析，进一步两两比较采用SNK-q检验; 计数资料以[n(%)]表示，比较行χ2检验。采用多因素Cox回归分析探讨预后不良的影响因素。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 3组一般资料比较
3组性别、年龄比较，差异无统计学意义(P>0.05)。与对照组比较，重症组和非重症组WBC、N、CRP、ESR、IL-6、PCT、B淋巴细胞水平升高; 与非重症组比较，重症组WBC、N、CRP、ESR、IL-6、PCT、B淋巴细胞水平升高; 与对照组比较，重症组和非重症组NK细胞水平降低; 与非重症组比较，重症组NK细胞水平降低; 上述组间差异均有统计学意义(P < 0.05)。见表 1。
表 1 3组一般资料比较(x±s)[n(%)]指标 重症组(n=122) 非重症组(n=120) 对照组(n=120) F/χ2 P 性别 男 62(50.82) 62(51.67) 61(50.83) 0.023 0.989 女 60(49.18) 58(48.33) 59(49.17) 年龄/月 15.06±3.20 15.12±2.68 15.08±2.95 0.013 0.987 WBC/(×109/L) 12.61±1.62*# 10.54±1.12* 6.42±1.74 520.436 < 0.001 N/% 72.60±7.32*# 58.60±6.01* 43.62±4.53 689.805 < 0.001 CRP/(mg/L) 25.52±3.92*# 19.42±3.95* 10.32±3.96 454.773 < 0.001 ESR/(mm/h) 45.25±5.69*# 39.14±4.02* 16.32±2.81 1 484.460 < 0.001 IL-6/(ng/mL) 65.12±6.72*# 48.39±4.92* 40.51±4.15 661.123 < 0.001 PCT/(ng/mL) 0.42±0.05*# 0.37±0.04* 0.02±0.01 4 069.602 < 0.001 B淋巴细胞/% 29.62±3.05*# 27.53±3.01* 22.62±2.96 173.017 < 0.001 NK细胞/% 11.52±1.62*# 13.84±1.61* 15.93±1.64 223.495 < 0.001 WBC: 白细胞; N: 中性粒细胞; CRP: C反应蛋白; ESR: 红细胞沉降率; IL-6: 白细胞介素-6; PCT: 降钙素原;
NK细胞: 自然杀伤细胞。与对照组比较, * P < 0.05; 与非重症组比较, #P < 0.05。2.2 3组凝血功能指标比较
重症组和非重症组患者PT、APTT水平低于对照组，重症组患者PT、APTT水平低于非重症组，差异均有统计学意义(P < 0.05); 重症组和非重症组患者FIB水平高于对照组，重症组患者FIB水平高于非重症组，差异均有统计学意义(P < 0.05)。3组TT水平比较，差异无统计学意义(P>0.05)。见表 2。
表 2 3组凝血功能指标比较(x±s)组别 n PT/s APTT/s FIB/(g/L) TT/s 重症组 122 8.50±0.91*# 26.85±2.81*# 6.62±0.68*# 17.20±1.82 非重症组 120 9.69±0.98* 29.14±3.01* 5.25±0.61* 16.95±1.70 对照组 120 13.50±1.42 35.97±3.68 3.15±0.66 16.72±1.69 PT: 凝血酶原时间; APTT: 活化部分凝血活酶时间; FIB: 纤维蛋白原; TT: 凝血酶时间。
与对照组比较, * P < 0.05; 与非重症组比较, #P < 0.05。2.3 3组免疫功能指标比较
与对照组比较，重症组和非重症组IgA、IgM水平降低，IgG水平升高; 与非重症组比较，重症组IgA、IgM水平降低, IgG水平升高; 上述组间差异均有统计学意义(P < 0.05)。见表 3。
表 3 3组免疫功能指标比较(x±s)g/L 组别 n IgA IgG IgM 重症组 122 0.81±0.16*# 9.50±0.24*# 0.95±0.10*# 非重症组 120 1.11±0.18* 8.62±0.92* 1.15±0.14* 对照组 120 1.38±0.25 6.58±0.68 1.34±0.21 IgA: 免疫球蛋白A; IgG: 免疫球蛋白G; IgM: 免疫球蛋白M。与对照组比较, * P < 0.05; 与非重症组比较, #P < 0.05。 2.4 预后良好组与预后不良组指标比较
与预后良好组比较，预后不良组CRP、IL-6、PCT、IgG水平升高, APTT、IgM、IgA水平降低，差异有统计学意义(P < 0.05)。2组WBC、N、ESR、B淋巴细胞、NK细胞、PT、FIB水平比较，差异无统计学意义(P>0.05), 见表 4。
表 4 预后良好组与预后不良组指标比较(x±s)指标 预后不良组
(n=17)预后良好组
(n=105)t P WBC/(×109/L) 13.20±1.60 12.52±1.62 1.608 0.110 N/% 73.00±7.33 72.54±7.32 0.240 0.810 CRP/(mg/L) 42.62±3.90 22.75±3.92 19.402 < 0.001 ESR/(mm/h) 45.51±5.65 45.21±5.70 0.202 0.841 IL-6/(ng/mL) 79.31±7.02 62.82±6.67 9.389 < 0.001 PCT/(ng/mL) 0.52±0.06 0.40±0.05 8.922 < 0.001 B淋巴细胞/% 29.95±3.11 29.57±3.04 0.477 0.634 NK细胞/% 11.50±1.64 11.52±1.62 0.047 0.962 PT/s 8.24±0.90 8.57±0.91 1.389 0.167 APTT/s 25.89±0.92 27.00±0.91 4.659 < 0.001 FIB/(g/L) 6.75±0.70 6.60±0.68 0.840 0.402 IgA/(g/L) 0.70±0.17 0.83±0.16 3.081 0.003 IgG/(g/L) 9.62±0.25 9.48±0.24 2.219 0.028 IgM/(g/L) 0.85±0.11 0.97±0.10 4.527 < 0.001 WBC: 白细胞; N: 中性粒细胞; CRP: C反应蛋白;
ESR: 红细胞沉降率; IL-6: 白细胞介素-6; PCT: 降钙素原;
NK细胞: 自然杀伤细胞; PT: 凝血酶原时间;
APTT: 活化部分凝血活酶时间; FIB: 纤维蛋白原;
IgA: 免疫球蛋白A; IgG: 免疫球蛋白G; IgM: 免疫球蛋白M。2.5 多因素Cox回归分析探讨预后不良的影响因素
以重症组患儿预后情况为因变量(预后不良=1, 预后良好=0), 以CRP、IL-6、PCT、APTT、IgM、IgG、IgA水平为自变量(均为实测值)进行Cox回归分析，结果显示PCT、APTT、IgM为重症组患儿预后不良的影响因素(P < 0.05)。见表 5。
表 5 预后不良影响因素的多因素Cox回归分析因素 β 标准误 Wald χ2 P HR 95%CI PCT 1.396 0.406 11.823 0.001 4.039 1.823~8.951 APTT 1.386 0.446 9.654 0.002 3.998 1.668~9.583 IgM 1.394 0.553 6.357 0.012 4.032 1.364~11.919 CRP 0.831 0.459 3.276 0.070 2.295 0.933~5.643 IL-6 0.985 0.562 3.075 0.080 2.679 0.890~8.060 IgG 0.698 0.390 3.200 0.074 2.009 0.935~4.315 IgA 0.785 0.459 2.927 0.087 2.193 0.892~5.392 3. 讨论
腺病毒感染长期后遗症包括支气管扩张、闭塞性细支气管炎和肺气肿[6]。儿童持续感染腺病毒可能会引起气道内慢性炎症、迁延性细菌性支气管炎和支气管扩张[3]。目前，腺病毒感染已成为中国婴幼儿呼吸道感染的主要因素，多数腺病毒感染患儿病情较轻, 2周左右即可痊愈，但部分感染患儿会出现以急性呼吸窘迫综合征为特征的重症，可能会导致严重的肺损伤，甚至出现多器官功能衰竭而死亡[10-12]。因此，早期评估重症腺病毒肺炎的预后具有重要的临床价值。腺病毒感染时间越长，其导致的炎症越严重[13-15]。本研究中，与非重症组比较，重症组患者B淋巴细胞、WBC、N、CRP、ESR、IL-6、PCT水平升高, NK细胞水平降低，提示重症腺病毒患儿存在较强的炎症反应及免疫功能紊乱，导致大量细胞因子以及炎性因子释放，进而导致患儿肺损伤。
腺病毒可导致机体凝血功能异常，造成血栓和弥散性血管内凝血的发生[7]。凝血4项是检测凝血功能的有效手段，可以根据PT、APTT、FIB、TT水平的变化状态反映凝血功能的状态[16-17]。PT是通过外在途径触发组织因子诱导血浆凝血的时间，可反映凝血功能[18]。APTT反映内源性凝血系统状况[19]。FIB是凝血和止血过程中重要的蛋白[20]。TT是标准化的纤维溶解功能以及凝血功能检查指标，其在一定程度上可以反映血浆FIB的含量[21]。本研究中，非重症组和重症组患者PT、APTT水平低于对照组, FIB高于对照组，提示重症腺病毒肺炎患儿凝血功能亢进; 非重症组与重症组患儿TT水平差异无统计学意义(P>0.05), 推测TT主要是反映凝血过程中纤维蛋白形成阶段，且部分患儿可能在炎症状态下表现出FIB升高，而FIB水平升高可能是因为在患儿纤维蛋白形成阶段未受到抑制，因此出现TT水平差异无统计学意义，而FIB水平升高的情况。
既往研究[22]中，重症组呼吸道感染患儿体液中IgA、IgM水平显著降低, IgG水平显著升高。腺病毒感染时T细胞功能受损导致免疫功能失衡，可引发重症腺病毒肺炎甚至严重并发症[23]。研究[24]显示腺病毒感染后患儿体液免疫功能发生紊乱，会出现部分免疫球蛋白水平下降而补体水平升高的异常免疫应答情况。本研究中，与非重症组比较，重症组IgA、IgM水平显著降低, IgG水平显著升高，表明重症腺病毒肺炎患儿的免疫功能紊乱，推测可能是因腺病毒感染导致B淋巴细胞、NK细胞水平降低，T细胞功能受损，进而产生抗体不足，致使免疫功能失衡。因此，针对重症腺病毒肺炎患儿，除控制感染外，临床还需重视患儿免疫功能指标，减轻炎症反应并调节免疫功能。与预后良好组比较，预后不良组CRP、IL-6、PCT、IgG水平升高, APTT、IgM、IgA水平降低。Cox回归分析结果显示, PCT、APTT、IgM为重症患儿预后不良的影响因素，进一步提示凝血和免疫功能指标与重症腺病毒肺炎的预后相关，有作为重症腺病毒肺炎相关生物学指标的潜能。
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表 1 3组一般资料比较(x±s)[n(%)]
指标 重症组(n=122) 非重症组(n=120) 对照组(n=120) F/χ2 P 性别 男 62(50.82) 62(51.67) 61(50.83) 0.023 0.989 女 60(49.18) 58(48.33) 59(49.17) 年龄/月 15.06±3.20 15.12±2.68 15.08±2.95 0.013 0.987 WBC/(×109/L) 12.61±1.62*# 10.54±1.12* 6.42±1.74 520.436 < 0.001 N/% 72.60±7.32*# 58.60±6.01* 43.62±4.53 689.805 < 0.001 CRP/(mg/L) 25.52±3.92*# 19.42±3.95* 10.32±3.96 454.773 < 0.001 ESR/(mm/h) 45.25±5.69*# 39.14±4.02* 16.32±2.81 1 484.460 < 0.001 IL-6/(ng/mL) 65.12±6.72*# 48.39±4.92* 40.51±4.15 661.123 < 0.001 PCT/(ng/mL) 0.42±0.05*# 0.37±0.04* 0.02±0.01 4 069.602 < 0.001 B淋巴细胞/% 29.62±3.05*# 27.53±3.01* 22.62±2.96 173.017 < 0.001 NK细胞/% 11.52±1.62*# 13.84±1.61* 15.93±1.64 223.495 < 0.001 WBC: 白细胞; N: 中性粒细胞; CRP: C反应蛋白; ESR: 红细胞沉降率; IL-6: 白细胞介素-6; PCT: 降钙素原;
NK细胞: 自然杀伤细胞。与对照组比较, * P < 0.05; 与非重症组比较, #P < 0.05。
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表 2 3组凝血功能指标比较(x±s)
组别 n PT/s APTT/s FIB/(g/L) TT/s 重症组 122 8.50±0.91*# 26.85±2.81*# 6.62±0.68*# 17.20±1.82 非重症组 120 9.69±0.98* 29.14±3.01* 5.25±0.61* 16.95±1.70 对照组 120 13.50±1.42 35.97±3.68 3.15±0.66 16.72±1.69 PT: 凝血酶原时间; APTT: 活化部分凝血活酶时间; FIB: 纤维蛋白原; TT: 凝血酶时间。
与对照组比较, * P < 0.05; 与非重症组比较, #P < 0.05。
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表 3 3组免疫功能指标比较(x±s)
g/L 组别 n IgA IgG IgM 重症组 122 0.81±0.16*# 9.50±0.24*# 0.95±0.10*# 非重症组 120 1.11±0.18* 8.62±0.92* 1.15±0.14* 对照组 120 1.38±0.25 6.58±0.68 1.34±0.21 IgA: 免疫球蛋白A; IgG: 免疫球蛋白G; IgM: 免疫球蛋白M。与对照组比较, * P < 0.05; 与非重症组比较, #P < 0.05。
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表 4 预后良好组与预后不良组指标比较(x±s)
指标 预后不良组
(n=17)预后良好组
(n=105)t P WBC/(×109/L) 13.20±1.60 12.52±1.62 1.608 0.110 N/% 73.00±7.33 72.54±7.32 0.240 0.810 CRP/(mg/L) 42.62±3.90 22.75±3.92 19.402 < 0.001 ESR/(mm/h) 45.51±5.65 45.21±5.70 0.202 0.841 IL-6/(ng/mL) 79.31±7.02 62.82±6.67 9.389 < 0.001 PCT/(ng/mL) 0.52±0.06 0.40±0.05 8.922 < 0.001 B淋巴细胞/% 29.95±3.11 29.57±3.04 0.477 0.634 NK细胞/% 11.50±1.64 11.52±1.62 0.047 0.962 PT/s 8.24±0.90 8.57±0.91 1.389 0.167 APTT/s 25.89±0.92 27.00±0.91 4.659 < 0.001 FIB/(g/L) 6.75±0.70 6.60±0.68 0.840 0.402 IgA/(g/L) 0.70±0.17 0.83±0.16 3.081 0.003 IgG/(g/L) 9.62±0.25 9.48±0.24 2.219 0.028 IgM/(g/L) 0.85±0.11 0.97±0.10 4.527 < 0.001 WBC: 白细胞; N: 中性粒细胞; CRP: C反应蛋白;
ESR: 红细胞沉降率; IL-6: 白细胞介素-6; PCT: 降钙素原;
NK细胞: 自然杀伤细胞; PT: 凝血酶原时间;
APTT: 活化部分凝血活酶时间; FIB: 纤维蛋白原;
IgA: 免疫球蛋白A; IgG: 免疫球蛋白G; IgM: 免疫球蛋白M。
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表 5 预后不良影响因素的多因素Cox回归分析
因素 β 标准误 Wald χ2 P HR 95%CI PCT 1.396 0.406 11.823 0.001 4.039 1.823~8.951 APTT 1.386 0.446 9.654 0.002 3.998 1.668~9.583 IgM 1.394 0.553 6.357 0.012 4.032 1.364~11.919 CRP 0.831 0.459 3.276 0.070 2.295 0.933~5.643 IL-6 0.985 0.562 3.075 0.080 2.679 0.890~8.060 IgG 0.698 0.390 3.200 0.074 2.009 0.935~4.315 IgA 0.785 0.459 2.927 0.087 2.193 0.892~5.392
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