Predictive value of pre-treatment prognostic nutritional index and nutrition-related indicators on the prognosis of patients with brain glioma
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摘要:目的
探讨治疗前预后营养指数(PNI)及营养相关指标对脑胶质瘤患者预后的预测价值。
方法回顾性收集2015年1月—2020年12月宜宾市2家医院收治的210例脑胶质瘤患者的临床资料，随访截止日期为2022年12月30日。绘制受试者工作特征(ROC)曲线，计算各指标预测患者预后的曲线下面积(AUC)和最佳截断值; 采用Kaplan-Meier法绘制生存曲线，通过Log-rank检验和多因素Cox回归分析探讨患者预后的影响因素。
结果210例患者平均总生存期为21.8个月，随访期内死亡140例(占66.7%), 患者1年生存率为54.6%。ROC曲线分析结果显示，白蛋白、前白蛋白、淋巴细胞、PNI和体质量指数预测脑胶质瘤患者预后的AUC分别为0.856、0.689、0.833、0.927和0.647, 最佳截断值分别为36.0 g/L、205.0 mg/L、1.85×109/L、46.5和21.0 kg/m2。多因素Cox回归分析结果显示, PNI、白蛋白、世界卫生组织(WHO)分级均为脑胶质瘤患者预后的影响因素(P < 0.05)。生存曲线分析结果显示, PNI < 46.5和PNI≥46.5患者的1年生存率分别为35.1%和84.2%, 白蛋白 < 36.0 g/L和白蛋白≥36.0 g/L患者的1年生存率分别为35.8%和74.3%, WHO分级Ⅱ级、Ⅲ级和Ⅳ级患者的1年生存率分别为90.2%、55.2%和16.3%。
结论脑胶质瘤患者预后与PNI、白蛋白和WHO分级有关，其中PNI对脑胶质瘤患者预后具有较高的预测价值。
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关键词:
- 脑胶质瘤 /
- 预后营养指数 /
- 白蛋白 /
- 预后 /
- Kaplan-Meier生存曲线
Abstract:ObjectiveTo investigate the predictive value of pre-treatment prognostic nutritional index (PNI) and nutrition-related indicators on the prognosis of patients with brain glioma.
MethodsThe clinical data of 210 patients with brain glioma admitted to two hospitals in Yibin City from January 2015 to December 2020 were retrospectively collected, with the follow-up deadline on December 30, 2022. The receiver operating characteristic (ROC) curve was plotted to calculate the area under the curve (AUC) and the optimal cut-off value of each indicator for predicting patients′prognosis. The Kaplan-Meier method was used to plot the survival curve, and the influencing factors of prognosis of patients were explored through Log-rank test and multivariate Cox regression analysis.
ResultsThe average overall survival time of 210 patients was 21.8 months, and 140 patients (66.7%) died during the follow-up period, with a 1-year survival rate of 54.6%. ROC curve analysis results showed that the AUCs of albumin, prealbumin, lymphocytes, PNI, and body mass index for predicting the prognosis of patients with brain glioma were 0.856, 0.689, 0.833, 0.927, and 0.647, with the optimal cut-off values of 36.0 g/L, 205.0 mg/L, 1.85×109/L, 46.5, and 21.0 kg/m2, respectively. The results of multivariate Cox regression analysis showed that PNI, albumin, and World Health Organization (WHO) grading were all influencing factors for the prognosis of patients with brain glioma (P < 0.05). The survival curve analysis results showed that the 1-year survival rates of patients with PNI < 46.5 and PNI≥46.5 were 35.1% and 84.2%, respectively, were 35.8% and 74.3%, respectively in patients with albumin < 36.0 g/L and albumin ≥ 36.0 g/L, and were 90.2%, 55.2%, and 16.3%, respectively in patients with WHO grades of Ⅱ, Ⅲ, and Ⅳ.
ConclusionThe prognosis of patients with brain glioma is related to PNI, albumin, and WHO grading, and PNI has a high predictive value for the prognosis of patients with brain glioma.
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Keywords:
- brain glioma /
- prognostic nutritional index /
- albumin /
- prognosis /
- Kaplan-Meier survival curve
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脑胶质瘤是最常见的脑部恶性肿瘤，其中胶质母细胞瘤的恶性程度最高且最为常见[1]。脑胶质瘤患者的平均生存期不足24个月，预后不佳[2]。手术治疗脑胶质瘤能在一定程度上延长患者生存期，但不同术式(全切除或次全切除)患者的术后生存期存在一定差异[3]。研究[4]认为，脑胶质瘤患者的预后与一般情况(年龄、性别和机体功能状况)、肿瘤放射组学特征和分子生物学特征相关。恶性肿瘤患者常伴有营养不良，且患者的营养状况对临床结局有一定影响[5]。预后营养指数(PNI)是一项基于血清白蛋白和外周血淋巴细胞计数评估患者临床结局的指标，已被证实适用于多种肿瘤的预后评估[6-7]。本研究回顾性分析210例脑胶质瘤患者的病历资料，探讨PNI及营养相关指标对脑胶质瘤术后患者临床结局的预测价值。
1. 对象与方法
1.1 研究对象
回顾性选取2015年1月—2020年12月宜宾市2家医院收治的210例脑胶质瘤患者作为研究对象。纳入标准: ①符合《中国中枢神经系统胶质瘤诊断和治疗指南(2015)》[8]中的脑胶质瘤诊断标准者; ②病理诊断为原发性脑胶质瘤者; ③世界卫生组织(WHO)中枢神经系统肿瘤分级为Ⅱ级及以上者; ④病历资料完整者。排除标准: ①合并其他颅脑疾病或其他器官组织恶性肿瘤者; ②因脑胶质瘤以外的其他原因死亡者; ③复发性或转移性脑胶质瘤患者。本研究经宜宾市第二人民医院伦理委员会审核批准(编号2020-YB2ET-004)。
1.2 方法
1.2.1 治疗方法
患者入院后完善各项辅助检查，参照指南进行术前评估，根据WHO分级选用合适的手术方式和术后放化疗方案，手术操作均由经验丰富的副主任医师以上级别医师完成。
1.2.2 资料收集方法
收集患者的临床资料，包括年龄、性别、体质量指数(BMI)、既往病史(糖尿病、高血压、高脂血症、高尿酸血症等)、术前血液指标(白蛋白、前白蛋白、淋巴细胞计数等)检测结果、术前卡氏功能状态量表(KPS)评分、影像学检查(肿瘤直径、病灶部位)结果、病理检查结果、WHO分级和术式等。
1.2.3 PNI计算方法
术前1~3 d抽取患者清晨空腹血进行血常规和生化检查，根据公式计算PNI, PNI=血清白蛋白水平(g/L)+外周血淋巴细胞计数(×109/L)×5, 数值越高表示营养状况和免疫状态越好。
1.2.4 随访方法
患者出院后定期复查和随访，出院后第1年每3个月门诊复查1次，出院后第2年起每3个月电话随访1次，每半年门诊复查1次，复查内容包括生存状况与生存时间。随访截止日期为2022年12月30日，中位随访时间13个月。总生存期定义为确诊至死亡或随访截止日期的时间。
1.3 统计学分析
采用SPSS 25.0统计学软件分析数据，正态分布的计量资料以(x±s)描述，组间比较采用t检验，非正态分布的计量资料以[M(P25, P75)]描述; 计数资料以[n(%)]描述，组间比较采用χ2检验。绘制受试者工作特征(ROC)曲线，计算曲线下面积(AUC)和最佳截断值，采用Kaplan-Meier法绘制生存曲线，通过Log-rank检验和多因素Cox回归分析探讨患者预后的影响因素。检验水准α=0.05, P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 临床资料与随访结局
210例患者中，男112例，女98例，年龄19~69岁，平均(40.8±8.8)岁，既往病史为糖尿病25例、高血压31例、高脂血症37例、高尿酸血症21例，术前KPS评分为60(50, 70)分，平均肿瘤直径为(5.33±0.59) mm, 病灶部位为幕上133例、幕下77例，WHO分级为Ⅱ级60例、Ⅲ级97例、Ⅳ级53例，术式为全切除76例、次全切除134例。210例患者的随访时间为13(9, 18)个月，平均总生存期为21.8个月，随访期内死亡140例(占66.7%), 患者1年生存率为54.6%。
2.2 各指标预测患者预后的ROC曲线
ROC曲线分析结果显示，白蛋白、前白蛋白、淋巴细胞、PNI和BMI预测脑胶质瘤患者预后的AUC分别为0.856、0.689、0.833、0.927和0.647, 见图 1、表 1。
表 1 各指标对脑胶质瘤患者预后的预测效能指标 AUC 95%CI 最佳截断值 约登指数 P 白蛋白 0.856 0.803~0.911 36.0 g/L 0.525 < 0.001 前白蛋白 0.689 0.597~0.765 205.0 mg/L 0.312 0.006 淋巴细胞 0.833 0.801~0.902 1.85×109/L 0.503 < 0.001 PNI 0.927 0.894~0.959 46.5 0.726 < 0.001 BMI 0.647 0.549~0.733 21.0 kg/m2 0.248 0.014 2.3 脑胶质瘤患者预后影响因素的单因素分析
Log-rank检验结果显示，不同WHO分级、术式、术前KPS评分、白蛋白、前白蛋白、淋巴细胞、BMI、PNI的脑胶质瘤患者的生存率比较，差异有统计学意义(P < 0.05)，见表 2。
表 2 脑胶质瘤患者预后影响因素的单因素分析变量 分类 n 死亡/例 生存时间(95%CI)/月 Log-rank χ2 P 性别 男 112 71 17.53(15.21～19.86) 2.227 0.180 女 98 69 14.28(12.72～15.98) WHO分级 Ⅱ级 60 11 25.64(23.46～28.24) 91.277 <0.001 Ⅲ级 97 79 14.63(12.97～15.63) Ⅳ级 53 50 9.84(8.23～10.68) 术式 全切除 76 35 20.72(19.14～23.55) 31.021 <0.001 次切除 134 105 13.45(11.88～14.79) 术前KPS评分 <60分 61 54 10.95(9.58～12.18) 27.246 <0.001 ≥60分 149 86 17.99(16.84～19.62) 白蛋白 <36.0 g/L 114 102 13.52(11.46～14.71) 29.384 <0.001 ≥36.0 g/L 96 38 21.38(19.95～23.38) 前白蛋白 <205.0 mg/L 123 101 13.94(12.62～15.87) 13.098 <0.001 ≥205.0 mg/L 87 39 19.26(16.82～20.96) 淋巴细胞 <1.85×109/L 92 84 12.81(11.27～13.92) 24.226 <0.001 ≥1.85×109/L 108 56 19.77(17.15～21.86) BMI <21.0 kg/m2 71 55 13.72(12.23～15.37) 5.288 0.026 ≥21.0 kg/m2 139 85 17.15(15.79～19.61) PNI <46.5 138 119 12.73(11.03～14.65) 45.338 <0.001 ≥46.5 72 21 23.45(21.83～26.19) WHO: 世界卫生组织; KPS: 卡氏功能状态量表; BMI: 体质量指数; PNI: 预后营养指数。 2.4 脑胶质瘤患者预后影响因素的多因素Cox回归分析
多因素Cox回归分析结果显示, PNI、白蛋白、WHO分级均为脑胶质瘤患者预后的影响因素(P < 0.05); PNI≥46.5、白蛋白≥36.0 g/L为保护性因素，其HR(95%CI)分别为0.772(0.648~0.919)、0.833(0.725~0.957); WHO分级越高，患者预后越差，Ⅲ级、Ⅳ级相对于Ⅱ级的HR(95%CI)分别为3.721(1.964~7.050)、11.753(2.346~58.858), 见表 3。
表 3 脑胶质瘤患者预后影响因素的多因素Cox回归分析因素 分类 β SE HR(95%CI) Wald χ2 P PNI≥46.5 -0.259 0.089 0.772(0.648~0.919) 8.469 0.003 白蛋白≥36.0 g/L -0.183 0.071 0.833(0.725~0.957) 6.643 0.019 WHO分级 Ⅲ级 1.314 0.326 3.721(1.964~7.050) 16.245 < 0.001 Ⅳ级 2.464 0.822 11.753(2.346~58.858) 8.986 0.002 2.5 不同PNI、白蛋白、WHO分级患者的生存情况分析
PNI < 46.5和PNI≥46.5患者的1年生存率分别为35.1%和84.2%, 白蛋白 < 36.0 g/L和白蛋白≥36.0 g/L患者的1年生存率分别为35.8%和74.3%, WHO分级Ⅱ级、Ⅲ级和Ⅳ级患者的1年生存率分别为90.2%、55.2%和16.3%, 见图 2。
3. 讨论
脑胶质瘤患者的预后可能与手术方式有关。尽管选择手术治疗的患者通常年纪较轻，但由于术后肿瘤细胞仍具有侵袭性生长特性，该病短期内易复发，整体预后差，尤其是WHO分级Ⅱ级及以上的患者[9]。鉴于此，早期预测预后并针对性采取补救性治疗措施，对改善脑胶质瘤患者的临床结局和生活质量具有重要意义。既往研究[10-11]显示，脑胶质瘤患者的病死率超过50%。术前指标在一定程度上能预测患者的临床预后，相关研究[12-13]基于放射组学因素、自噬相关基因、DNA甲基化和非编码RNA等构建了预测脑胶质瘤临床结局的模型，但其适用范围存在一定局限性。PNI是一种基于血清白蛋白和外周血淋巴细胞计数计算的用于肿瘤预后预测的指标，能反映机体的营养状况和炎症状态，已在多种肿瘤预后预测中得到验证[14-15]。尽管已有研究[16-17]采用PNI预测脑胶质瘤预后，但结论各异，因此有必要进一步探讨PNI在脑胶质瘤临床结局预测中的有效性。
本研究发现, 210例脑胶质瘤患者平均总生存期为21.8个月, 1年生存率仅为54.6%, 随访期内死亡者占比高达66.7%, 与晁储瑞等[18]报道的68.94%接近，表明脑胶质瘤患者的整体预后较差。多种术前检查指标可用于预测脑胶质瘤的预后，但在不同类型肿瘤的预后预测中，各指标的截断值有所差异。例如, PNI在结直肠癌中的最佳截断值为45.0[19], 在淋巴瘤中为44.85[20], 在脑胶质瘤中为48.5[17], 而本研究提出的最佳截断值为46.5。其他指标在预后预测中的截断值与医学参考值范围也存在一定差异，表明医学参考值范围主要反映指标的正常或异常状态，对疾病预后的预测价值则相对有限。
本研究多因素Cox回归分析结果显示, PNI、白蛋白和WHO分级均为脑胶质瘤患者预后的影响因素，其中PNI和白蛋白可反映患者的营养状态和免疫状态。既往研究[21]认为，机体营养状态是影响恶性肿瘤患者预后的关键性因素。PNI基于白蛋白和淋巴细胞计算而得，可综合反映营养状态和炎症状态，对脑胶质瘤预后的预测价值比常规炎性指标或营养指标更高[16]。白蛋白作为反映营养状况的重要实验室指标，已被广泛应用于疾病预后预测中。研究[22-23]发现，低白蛋白水平是透析患者和急性胰腺炎患者预后不良的危险因素。另有研究[24]指出，肿瘤分期是影响白蛋白对实体肿瘤患者预后预测准确性的重要异质性因素。高级别胶质瘤因癌细胞生长速度快、肿瘤组织新生血管多，侵袭性更强，更易术后复发。不同级别脑胶质瘤的手术方式有所差异，低级别胶质瘤通常采用全切除术式，能更好地延长患者的生存时间，而高级别胶质瘤主要采用次全切除术式，复发风险高，患者生存时间短[25]。因此，本研究发现WHO分级对患者预后具有直接影响。
综上所述，脑胶质瘤患者整体预后不佳, PNI、白蛋白和WHO分级均为患者预后的影响因素(PNI、白蛋白水平越低, WHO分级越高，患者预后越差)。值得注意的是，本研究仅对宜宾市2家医院的患者资料进行回顾性分析，样本量相对较小，未来还需进一步开展多中心、大样本量的前瞻性研究加以验证。
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表 1 各指标对脑胶质瘤患者预后的预测效能
指标 AUC 95%CI 最佳截断值 约登指数 P 白蛋白 0.856 0.803~0.911 36.0 g/L 0.525 < 0.001 前白蛋白 0.689 0.597~0.765 205.0 mg/L 0.312 0.006 淋巴细胞 0.833 0.801~0.902 1.85×109/L 0.503 < 0.001 PNI 0.927 0.894~0.959 46.5 0.726 < 0.001 BMI 0.647 0.549~0.733 21.0 kg/m2 0.248 0.014 
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表 2 脑胶质瘤患者预后影响因素的单因素分析
变量 分类 n 死亡/例 生存时间(95%CI)/月 Log-rank χ2 P 性别 男 112 71 17.53(15.21～19.86) 2.227 0.180 女 98 69 14.28(12.72～15.98) WHO分级 Ⅱ级 60 11 25.64(23.46～28.24) 91.277 <0.001 Ⅲ级 97 79 14.63(12.97～15.63) Ⅳ级 53 50 9.84(8.23～10.68) 术式 全切除 76 35 20.72(19.14～23.55) 31.021 <0.001 次切除 134 105 13.45(11.88～14.79) 术前KPS评分 <60分 61 54 10.95(9.58～12.18) 27.246 <0.001 ≥60分 149 86 17.99(16.84～19.62) 白蛋白 <36.0 g/L 114 102 13.52(11.46～14.71) 29.384 <0.001 ≥36.0 g/L 96 38 21.38(19.95～23.38) 前白蛋白 <205.0 mg/L 123 101 13.94(12.62～15.87) 13.098 <0.001 ≥205.0 mg/L 87 39 19.26(16.82～20.96) 淋巴细胞 <1.85×109/L 92 84 12.81(11.27～13.92) 24.226 <0.001 ≥1.85×109/L 108 56 19.77(17.15～21.86) BMI <21.0 kg/m2 71 55 13.72(12.23～15.37) 5.288 0.026 ≥21.0 kg/m2 139 85 17.15(15.79～19.61) PNI <46.5 138 119 12.73(11.03～14.65) 45.338 <0.001 ≥46.5 72 21 23.45(21.83～26.19) WHO: 世界卫生组织; KPS: 卡氏功能状态量表; BMI: 体质量指数; PNI: 预后营养指数。
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表 3 脑胶质瘤患者预后影响因素的多因素Cox回归分析
因素 分类 β SE HR(95%CI) Wald χ2 P PNI≥46.5 -0.259 0.089 0.772(0.648~0.919) 8.469 0.003 白蛋白≥36.0 g/L -0.183 0.071 0.833(0.725~0.957) 6.643 0.019 WHO分级 Ⅲ级 1.314 0.326 3.721(1.964~7.050) 16.245 < 0.001 Ⅳ级 2.464 0.822 11.753(2.346~58.858) 8.986 0.002
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期刊类型引用(1)
1. 朱永乐，彭阳阳，王帝，赵萍，闪海霞. 术前预后营养指数与原发性肝癌患者的临床病理特征及预后的相关性研究. 齐齐哈尔医学院学报. 2025(06): 550-554 . 
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