Effect of improved minimally invasive endoscopic surgery with small incision in the treatment of thyroid microcarcinoma
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摘要:目的
观察改良微创腔镜小切口手术治疗甲状腺微小癌(TMC)的效果。
方法选取108例TMC患者为研究对象，并随机分为对照组和研究组，每组54例。对照组采用常规腔镜甲状腺切除术治疗，研究组采用改良微创腔镜小切口手术治疗。比较2组的围术期情况、手术前后炎症-应激因子[白细胞介素-6(IL-6)、C反应蛋白(CRP)、丙二醛(MDA)、皮质醇(Cor)]水平、Wnt/β-catenin通路指标表达水平、术后并发症发生率、美容效果以及术后复发率。
结果研究组手术时间、住院时间、术后引流量短于或少于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05)。术后第1、3天，研究组血清IL-6、CRP、MDA和Cor水平低于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05); 术后第1、3天，研究组外周血单个核细胞中Wnt1 mRNA、β-catenin mRNA表达水平低于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05)。2组并发症发生率、术后复发率比较，差异无统计学意义(P>0.05)。研究组美容满意度为90.74%, 高于对照组的75.93%, 差异有统计学意义(P < 0.05)。
结论采用改良微创腔镜小切口手术治疗TMC患者，可有效减轻患者手术创伤，显著降低术后短期内炎症-应激因子水平，抑制Wnt/β-catenin通路活性，提高美容效果。
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关键词:
- 甲状腺微小癌 /
- 改良微创腔镜小切口手术 /
- 炎症因子 /
- 应激因子 /
- Wnt/β-catenin通路 /
- 并发症 /
- 复发
Abstract:ObjectiveTo observe the effect of modified minimally invasive endoscopic small incision surgery in treatment of thyroid microcarcinoma (TMC).
MethodsA total of 108 patients with TMC were selected as the research subjects and randomly divided into control group and study group, with 54 patients in each group. The control group was treated with conventional endoscopic thyroidectomy, while the study group received modified minimally invasive endoscopic small incision surgery. The perioperative conditions, levels of inflammatory and stress factors[interleukin-6 (IL-6), C-reactive protein (CRP), malondialdehyde (MDA) and cortisol (Cor)], expression levels of Wnt/β-cateninpathway indicators, postoperative complication rate, cosmetic effect and postoperative recurrence rate were compared between the two groups.
ResultsThe operation time, hospitalization time and postoperative drainage volume in the study group were shorter or less than those in the control group (P < 0.05). On the 1st and 3rd days after surgery, the serum levels of IL-6, CRP, MDA and Cor in the study group were lower than those in the control group, with statistically significant differences (P < 0.05). On the 1st and 3rd postoperative days, the expression levels of Wnt1 mRNA and β-catenin mRNA in peripheral blood mononuclear cells of the study group were lower than those in the control group (P < 0.05). There was no significant difference in the complication rate and postoperative recurrence rate between the two groups (P>0.05). The cosmetic satisfaction rate in the study group was 90.74%, which was higher than 75.93% in the control group, indicating a statistically significant difference (P < 0.05).
ConclusionThe use of modified minimally invasive endoscopic small incision surgery in the treatment of TMC patients can effectively relieve surgical trauma, significantly reduce the levels of inflammatory and stress factors in a short time after surgery, inhibit the activity of the Wnt/β-catenin pathway, and improve cosmetic results.
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甲状腺癌的发病率在全球范围内呈上升趋势[1-2]。中国是甲状腺癌疾病负担较重的国家之一, 1990年国内新增甲状腺癌病例数为10 030例, 2019年这一数字增长至39 080例，预计2039年将达到47 820例[3]。甲状腺切除术是临床治疗甲状腺癌的首选方法，尤其是对于直径较小、单一病灶的甲状腺微小癌(TMC)[4]。腔镜甲状腺切除术是目前世界范围内广泛应用的治疗TMC手术方法，其并发症发生率低，肿瘤治疗效果良好[5-6]。但该手术对患者的创伤应激和免疫状态有一定影响，部分学者认为其并不完全符合真正意义上的微创手术的标准[7]。改良微创腔镜小切口手术是一种新型微创手术，具备切口小、创伤小等特点，并能在腔镜引导下精确切除甲状腺肿瘤病灶[8]。然而，关于使用该手术方法治疗TMC的临床研究较少。本研究观察改良微创腔镜小切口手术治疗TMC的临床效果，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2021年5月—2022年7月四川省自贡市第四人民医院108例TMC患者为研究对象，并随机分为对照组54例和研究组54例，开展前瞻性研究。纳入标准: ①符合甲状腺癌诊断标准[9]者; ②肿瘤直径 < 10 mm者; ③初治者; ④无局部侵犯喉返神经及气管食管者; ⑤无淋巴结转移者; ⑥无手术禁忌证，接受手术治疗者; ⑦签署知情同意书者。排除标准: ①有精神疾病者; ②凝血功能障碍者; ③有颈部手术史者; ④伴其他恶性肿瘤者; ⑤合并其他影响本研究指标水平疾病者。
2组一般资料比较，差异无统计学意义(P>0.05), 见表 1。本研究通过医院伦理委员会审批[院科伦审: (2021)伦审第(0003)号]。本研究患者及其家属均知情并签署同意书。
表 1 2组患者一般资料比较(x±s)[n(%)]组别 n 性别 年龄/岁 体质量指数/(kg/m2) 肿瘤直径/mm 病理类型 临床分期 男 女 乳头状癌 滤泡状癌 混合型癌 Ⅰ期 Ⅱ期 研究组 54 18(33.33) 36(66.67) 42.17±5.46 22.41±1.17 6.04±1.45 38(70.37) 11(20.37) 5(9.26) 26(48.15) 28(51.85) 对照组 54 15(27.78) 39(72.22) 41.35±6.59 22.73±1.22 5.87±1.52 41(75.93) 9(16.67) 4(7.41) 30(55.56) 24(44.44) χ2/t 0.393 0.704 1.391 0.595 0.425 0.593 P 0.531 0.483 0.167 0.553 0.809 0.441 1.2 方法
研究组实施改良微创腔镜小切口手术: 行气管插管全麻，患者仰卧，头微后仰。沿颈部皮纹做长度2 cm切口，以电刀逐层切开皮肤组织，悬吊完整的纵向肌群，采用超声刀切开颈白线，置入腔镜，钝性分离颈前肌，显露甲状腺叶。采用超声刀近腺体离断甲状腺下血管，腔镜直视下切除病灶，清扫淋巴结(气管旁、喉前、气管前)。最后冲洗创面，放置引流条，用可吸收线缝合切口，术后24 h拔除引流条。
对照组实施常规腔镜甲状腺切除术: 行气管插管全麻，患者仰卧，双腿分开，肩下垫薄枕，颈部过伸。于右乳晕4点方向做长度1 cm弧形切口，以分离棒逐层分离皮肤组织，随后置入套管和腔镜头，建立CO2气腔(压力6~8 mmHg, 1 mmHg=0.133 kPa)。分别于两侧乳晕11点方向做切口(长度0.5 cm), 置入0.5 cm Trocar, 分别置入超声刀、分离钳，采用超声刀分离皮下间隙，进行手术空间扩充，沿颈白线切开带状肌，显露甲状腺。采用超声刀分离甲状腺叶、游离甲状腺叶下极，近腺体离断甲状腺下血管，分离环甲间隙和腺体周围筋膜，切除甲状腺，清扫淋巴结(气管旁、喉前、气管前)。最后冲洗创面，放置引流条，用可吸收线缝合切口，术后24 h拔除引流条。
1.3 观察指标
① 围术期情况: 手术时间、术中淋巴结清扫数目、住院时间和术后引流量。②炎症-应激因子: 分别于术前和术后第1、3天采集患者空腹静脉血，离心处理取血清，采用酶联免疫吸附法(试剂盒厂家: 上海双赢生物公司)测定血清白细胞介素-6(IL-6)、C反应蛋白(CRP)和丙二醛(MDA)水平，采用化学发光法(试剂盒厂家: 郑州安图生物公司)测定血清皮质醇(Cor)水平。③ Wnt/β-catenin通路指标水平: 分别于术前、术后第1、3天采集患者空腹静脉血，抗凝处理后，采用Ficoll淋巴细胞分离液分离出外周血淋巴细胞，提取外周血单个核细胞，采用实时荧光定量聚合酶链反应法(试剂盒厂家: 德国Qiagen公司)检测单个核细胞中Wnt1 mRNA、β-catenin mRNA表达水平。④并发症: 统计术后3个月内喉返神经损伤、切口感染、甲状旁腺功能减退、皮下气肿及瘀斑和声音嘶哑等并发症发生情况。⑤美容效果: 术后3个月采用温哥华瘢痕评定量表进行评估，总分0~15分。评估结果分为非常满意(>13分)、满意(10~13分)、一般满意(7~ < 10分)、不满意(< 7分)[10]。美容满意度=(非常满意+满意)/总例数×100%。⑥复发率: 术后通过电话、微信及门诊进行随访，自出院当天开始，随访至出院后第12个月末，统计随访期间复发情况。
1.4 统计学分析
采用SPSS 27.0软件统计进行数据分析。计数资料采用[n(%)]表示，行χ2检验。计量资料以K-S法检验符合正态分布，采用(x±s)表示，行t检验。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 2组患者围术期情况比较
研究组的手术时间、住院时间、术后引流量短于或少于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 2。
表 2 2组患者围术期情况比较(x±s)组别 n 手术时间/min 术中淋巴结清扫数目/个 术后引流量/mL 住院时间/d 研究组 54 86.29±13.81* 2.94±0.75 29.87±4.16* 4.69±1.05* 对照组 54 100.54±15.73 2.73±0.71 38.52±5.20 5.82±1.14 与对照组比较, * P < 0.05。 2.2 2组患者手术前后炎症-应激因子水平比较
术后第1、3天，2组血清IL-6、CRP、MDA、Cor水平均高于术前，且对照组高于研究组，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 3。
表 3 2组患者手术前后炎症-应激因子水平比较(x±s)指标 时点 研究组(n=54) 对照组(n=54) IL-6/(ng/L) 术前 8.16±1.53 7.91±1.46 术后第1天 17.42±4.30*# 22.18±5.29* 术后第3天 15.16±3.87*# 19.21±4.09* CRP/(mg/L) 术前 11.30±1.88 11.02±1.95 术后第1天 21.06±5.17*# 27.48±6.33* 术后第3天 16.39±3.28*# 19.17±4.15* MDA/(μmol/L) 术前 2.71±0.35 2.64±0.32 术后第1天 4.23±0.94*# 5.41±0.97* 术后第3天 3.68±0.84*# 4.75±0.91* Cor/(g/L) 术前 170.80±15.19 168.95±14.63 术后第1天 197.36±18.24*# 230.15±20.71* 术后第3天 188.21±17.59*# 217.58±18.86* IL-6: 白细胞介素-6; CRP: C反应蛋白; MDA: 丙二醛;
Cor: 皮质醇。与术前比较, * P < 0.05; 与对照组比较, #P < 0.05。2.3 2组患者手术前后Wnt/β-catenin通路指标水平比较
术后第1、3天, 2组外周血单个核细胞中Wnt1 mRNA、β-catenin mRNA表达水平均高于术前，且对照组高于研究组，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 4。
表 4 2组患者手术前后Wnt/β-catenin通路指标水平比较(x±s)组别 n Wnt1 mRNA β-catenin mRNA 术前 术后第1天 术后第3天 术前 术后第1天 术后第3天 研究组 54 1.54±0.13 1.72±0.15*# 1.69±0.14*# 1.66±0.15 1.78±0.19*# 1.75±0.17*# 对照组 54 1.51±0.12 1.88±0.17* 1.82±0.15* 1.63±0.14 1.95±0.21* 1.90±0.19* 与术前比较, * P < 0.05; 与对照组比较, #P < 0.05。 2.4 2组患者并发症发生情况比较
2组患者的并发症发生率比较，差异无统计学意义(P>0.05), 见表 5。
表 5 2组患者的并发症发生情况比较[n(%)]组别 n 切口感染 喉返神经损伤 甲状旁腺功能减退 皮下气肿及瘀斑 声音嘶哑 合计 研究组 54 0 1(1.85) 1(1.85) 0 1(1.85) 3(5.56) 对照组 54 0 1(1.85) 2(3.70) 1(1.85) 1(1.85) 5(9.26) 2.5 2组患者的美容效果比较
研究组的美容满意度高于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 6。
表 6 2组患者的美容满意度比较[n(%)]组别 n 非常满意 满意 一般满意 不满意 美容满意 研究组 54 35(64.81) 14(25.93) 5(9.26) 0 49(90.74)* 对照组 54 28(51.85) 13(24.07) 11(20.37) 2(3.70) 41(75.93) 与对照组比较, * P < 0.05。 2.6 2组患者复发率比较
术后随访期间，自术后第5个月开始有病例失访，对照组3例，研究组2例。完成随访的患者中，研究组复发3例，复发率为5.77%(3/52), 对照组复发5例，复发率为9.80%(5/51)。2组复发率比较，差异无统计学意义(χ2=0.157, P=0.692)。
3. 讨论
TMC是指肿瘤直径在10 mm以下的甲状腺癌，既往多采用开放手术治疗，虽能有效切除病灶，但存在手术创伤性大、切口明显以及并发症较多等问题[11-14]。近年来，腔镜技术逐渐被应用于甲状腺癌外科治疗中。腔镜甲状腺切除术通过双侧乳晕做小切口进行手术操作，其具有术野清晰、操作精细等优势，该术式可减轻手术创伤。但腔镜甲状腺切除术仍无法满足部分患者对手术微创效果的需求[15]。
改良微创腔镜小切口手术逐渐被应用于临床，该手术将改良小切口手术与腔镜融合，大大提高了操作精细程度[16-17]。本研究结果显示，与对照组相比，采用改良微创腔镜小切口手术治疗TMC患者可显著减少术后引流量，缩短手术时间、住院时间，提高患者美容满意度，提示改良微创腔镜小切口手术在减少患者手术创伤、加速术后康复方面具有显著优势。分析原因，改良微创腔镜小切口手术以改良小切口手术为基础，改良小切口手术的手术切口仅为2 cm左右，术中无需进行颈前静脉结扎，能保持纵向肌群的完整性，且在腔镜引导下进行手术操作，能提供更清晰的术野，腔镜的放大作用能为术者完成精细操作提供有效保障，可尽量避免损伤正常组织，提高手术效率[18-19], 从而减轻手术创伤、缩短手术时间，促进术后康复，提高美容满意度。本研究结果显示，改良微创腔镜小切口手术在降低TMC患者术后血清IL-6、CRP、MDA、Cor水平方面具有显著优势。血清IL-6、CRP是评估炎症反应的常用指标, MDA、Cor是反映应激反应程度的重要标志物。手术属于侵袭性操作，可引起患者机体强烈应激反应，且手术创伤性越大，炎症、应激因子水平升高越显著[20-21]。改良微创腔镜小切口手术可有效减轻手术创伤，降低应激反应，进而下调炎症-应激因子水平。
Wnt/β-catenin通路在甲状腺癌上皮-间质转化中具有重要调节作用。抑制Wnt/β-catenin通路表达，能通过抑制上皮-间质转化降低甲状腺滤泡癌细胞的增殖、侵袭和迁移能力[22]。本研究结果显示，采用改良微创腔镜小切口手术治疗能进一步下调TMC患者外周血单个核细胞中Wnt1 mRNA、β-catenin mRNA表达水平，与既往研究[23-24]结果一致，表明改良微创腔镜小切口手术可减少对肿瘤内稳态的干扰，有助于降低其转移风险。分析原因，改良微创腔镜小切口手术能减轻手术创伤，降低术后应激刺激，减轻术后免疫功能受损程度，而免疫功能改善有助于抑制Wnt/β-catenin信号通路的活性，进而间接降低肿瘤转移的风险[23]。术后复发是影响甲状腺癌患者预后的重要因素。相关报道[25]指出，甲状腺癌经过规范化治疗后预后通常较好，但仍有部分患者会出现复发，其长期随访期间的复发或转移率可达30%以上。研究[26]显示，老年甲状腺乳头状微小癌患者术后复发率为15.38%。本研究中，研究组和对照组复发率分别为5.77%、9.80%, 均低于上述研究报道，这可能与本研究的随访时间较短有关，未能收集到长期随访中的复发数据，这也是本研究的一个局限性，未来工作中还需进一步完善。此外，本研究发现，改良微创腔镜小切口手术仍有可能损伤甲状旁腺和喉返神经。因此，在手术过程中应当充分利用腔镜的放大功能，尽可能实现精细化操作，以避免损伤甲状旁腺和喉返神经，从而提高手术的安全性。
综上所述，采用改良微创腔镜小切口手术治疗TMC可有效减轻手术创伤，降低术后短期内的炎症-应激因子水平，抑制Wnt/β-catenin信号通路活性，从而促进患者术后康复，且美容效果较好。
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表 1 2组患者一般资料比较(x±s)[n(%)]
组别 n 性别 年龄/岁 体质量指数/(kg/m2) 肿瘤直径/mm 病理类型 临床分期 男 女 乳头状癌 滤泡状癌 混合型癌 Ⅰ期 Ⅱ期 研究组 54 18(33.33) 36(66.67) 42.17±5.46 22.41±1.17 6.04±1.45 38(70.37) 11(20.37) 5(9.26) 26(48.15) 28(51.85) 对照组 54 15(27.78) 39(72.22) 41.35±6.59 22.73±1.22 5.87±1.52 41(75.93) 9(16.67) 4(7.41) 30(55.56) 24(44.44) χ2/t 0.393 0.704 1.391 0.595 0.425 0.593 P 0.531 0.483 0.167 0.553 0.809 0.441 
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表 2 2组患者围术期情况比较(x±s)
组别 n 手术时间/min 术中淋巴结清扫数目/个 术后引流量/mL 住院时间/d 研究组 54 86.29±13.81* 2.94±0.75 29.87±4.16* 4.69±1.05* 对照组 54 100.54±15.73 2.73±0.71 38.52±5.20 5.82±1.14 与对照组比较, * P < 0.05。
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表 3 2组患者手术前后炎症-应激因子水平比较(x±s)
指标 时点 研究组(n=54) 对照组(n=54) IL-6/(ng/L) 术前 8.16±1.53 7.91±1.46 术后第1天 17.42±4.30*# 22.18±5.29* 术后第3天 15.16±3.87*# 19.21±4.09* CRP/(mg/L) 术前 11.30±1.88 11.02±1.95 术后第1天 21.06±5.17*# 27.48±6.33* 术后第3天 16.39±3.28*# 19.17±4.15* MDA/(μmol/L) 术前 2.71±0.35 2.64±0.32 术后第1天 4.23±0.94*# 5.41±0.97* 术后第3天 3.68±0.84*# 4.75±0.91* Cor/(g/L) 术前 170.80±15.19 168.95±14.63 术后第1天 197.36±18.24*# 230.15±20.71* 术后第3天 188.21±17.59*# 217.58±18.86* IL-6: 白细胞介素-6; CRP: C反应蛋白; MDA: 丙二醛;
Cor: 皮质醇。与术前比较, * P < 0.05; 与对照组比较, #P < 0.05。
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表 4 2组患者手术前后Wnt/β-catenin通路指标水平比较(x±s)
组别 n Wnt1 mRNA β-catenin mRNA 术前 术后第1天 术后第3天 术前 术后第1天 术后第3天 研究组 54 1.54±0.13 1.72±0.15*# 1.69±0.14*# 1.66±0.15 1.78±0.19*# 1.75±0.17*# 对照组 54 1.51±0.12 1.88±0.17* 1.82±0.15* 1.63±0.14 1.95±0.21* 1.90±0.19* 与术前比较, * P < 0.05; 与对照组比较, #P < 0.05。
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表 5 2组患者的并发症发生情况比较[n(%)]
组别 n 切口感染 喉返神经损伤 甲状旁腺功能减退 皮下气肿及瘀斑 声音嘶哑 合计 研究组 54 0 1(1.85) 1(1.85) 0 1(1.85) 3(5.56) 对照组 54 0 1(1.85) 2(3.70) 1(1.85) 1(1.85) 5(9.26)
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表 6 2组患者的美容满意度比较[n(%)]
组别 n 非常满意 满意 一般满意 不满意 美容满意 研究组 54 35(64.81) 14(25.93) 5(9.26) 0 49(90.74)* 对照组 54 28(51.85) 13(24.07) 11(20.37) 2(3.70) 41(75.93) 与对照组比较, * P < 0.05。
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