Expression and significance of collagen type Ⅻ α1 chain in colon cancer
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摘要:目的
探讨胶原十二型α1链(COL12A1)在结肠癌组织中的表达及其与结肠癌患者临床病理学特征、预后的关系。
方法采用癌症基因组图谱(TCGA)数据库分析结肠癌组织与癌旁组织的COL12A1表达水平差异，采用TIMER数据库分析COL12A1与肿瘤微环境、免疫浸润的关系。利用基因集富集分析(GSEA)探讨COL12A1在结肠癌中发挥其生物学功能所依赖的相关信号通路。采用免疫组织化学(IHC)评估47例结肠癌及癌旁正常结肠黏膜组织中COL12A1的表达水平，并分析其与结肠癌患者临床病理学特征的关系; 采用蛋白印迹法(WB)检测结肠癌细胞系和正常结肠黏膜细胞系中COL12A1表达水平。利用GEPIA和PrognoScan在线分析网站分析COL12A1表达与结肠癌患者预后的关系。
结果TCGA数据库结肠癌数据集分析显示, COL12A1在结肠癌组织中的表达高于正常组织，差异有统计学意义(P < 0.001); IHC结果显示, COL12A1在结肠癌组织中的表达高于癌旁正常组织，差异有统计学意义(P < 0.000 1)。在结肠癌组织中, COL12A1表达水平与神经/血管浸润(P=0.029)、淋巴结转移(P=0.003)、TNM分期(P=0.001)有关。在线数据库分析显示, COL12A1高表达患者的无病生存期较短。COL12A1表达与结肠癌微环境中CD8+T细胞、B细胞、CD4+T细胞、巨噬细胞、嗜酸性粒细胞、中性粒细胞及树突状细胞呈正相关(P < 0.001)。基因本体论(GO)及京都基因和基因组百科全书(KEGG)通路分析表明, COL12A1表达涉及细胞黏附、化学突触传递、细胞因子受体相互作用、细胞基质受体相互作用、自噬调节等信号通路。
结论COL12A1在结肠癌细胞系及组织中呈高表达，并且与患者不良预后呈正相关。COL12A1的表达与结肠癌微环境的免疫细胞浸润呈正相关, COL12A1或可作为结肠癌预后的一种新的标志物，并可能成为免疫治疗的潜在靶点。
Abstract:ObjectiveTo investigate the expression of collagen type Ⅻ α1 chain (COL12A1) in tissues of colon cancer and its relationships with clinicopathological characteristics and prognosis of patients with colon cancer.
MethodsThe difference of COL12A1 expression level between colon cancer tissues and adjacent tissues was analyzed by The Cancer Genome Atlas (TCGA) database, and the relationships of COL12A1 with tumor microenvironment and immune invasion were analyzed by the TIMER database. Gene Set Enrichment Analysis (GSEA) was used to explore the related signal pathways of COL12A1 playing its biological functions in colon cancer. Immunohistochemistry (IHC) was used to evaluate the expression of COL12A1 in 47 cases of colon cancer and normal colon mucosa adjacent to the cancer, and its relationship with the clinicopathological characteristics of colon cancer patients was analyzed as well; the Western blot (WB) was used to detect the expression level of COL12A1 in colon cancer cell lines and normal colon mucosa cell lines. GEPIA and PrognoScan online analysis websites were used to analyze the relationship between the expression of COL12A1 and the prognosis in patients with colon cancer.
ResultsThe analysis of colon cancer dataset of TCGA database showed that the expression of COL12A1 in colon cancer tissues was significantly higher than that in normal tissues (P < 0.001); the IHC result showed that the expression of COL12A1 in colon cancer tissues was significantly higher than that in normal adjacent tissues (P < 0.000 1). In colon cancer tissues, the expression level of COL12A1 was related to nerve or vascular invasion (P=0.029), lymph node metastasis (P=0.003), and TNM staging (P=0.001). Online database analysis showed that patients with high expression of COL12A1 had a shorter disease-free survival. The expression of COL12A1 was positively correlated with CD8+ T cells, B cells, CD4+ T cells, macrophages, eosinophils, neutrophils and dendritic cells in colon cancer microenvironment (P < 0.001). Gene Ontology (GO) and Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) pathway analysis showed that COL12A1 expression involved in signal pathways such as cell adhesion, chemical synaptic transmission, cytokine receptor interaction, cell matrix receptor interaction and autophagy regulation.
ConclusionCOL12A1 is highly expressed in colon cancer cell lines and tissues, and is positively related to the poor prognosis of patients. The expression of COL12A1 is positively correlated with the immune cell infiltration of colon cancer microenvironment, and COL12A1 may be a new prognostic marker for colon cancer and a potential target for immunotherapy.
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肾结石是泌尿外科的常见病和多发病。直径大于2 cm的肾结石的治疗策略主要是体外冲击波碎石、经皮肾镜碎石取石术和逆行肾内输尿管软镜碎石术(RIRS)[1-2]。体外冲击波碎石疗效不确切，经皮肾镜碎石取石术的清石率较高，但手术风险也较高。RIRS治疗肾结石的创伤小、手术风险低，但清石率相对较低[3]。目前, RIRS联合可弯曲负压吸引鞘在临床上有广泛应用[4]。本研究观察输尿管软镜联合可弯曲负压吸引鞘治疗肾结石的疗效，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2020年1月—2022年8月本院肾结石患者59例，根据手术方式的不同分为RIRS组和联合组。RIRS组28例，女10例，男18例，年龄25~67岁，平均(49.25±13.28)岁。联合组31例，女16例，男15例，年龄21~70岁，平均(50.39±13.73)岁。2组患者性别和年龄比较，差异无统计学意义(P>0.05)。本院医学伦理委员会批准本研究，手术前患者或家属签署知情同意书。纳入标准: 影像学检查确诊肾结石者; 肾结石直径2~3 cm者; 符合手术指征者。排除标准: ①合并重要脏器器质性病变者; ②肾结核患者; ③凝血功能异常者; ④脊柱畸形或不能耐受插管全身麻醉患者; ⑤结石>3 cm或 < 2 cm者。
1.2 治疗方法
RIRS组患者行插管全身麻醉，入室后取截石位，进行常规消毒和铺单。采用输尿管镜进入膀胱，置入异物钳，将预置双J管拔除; 再次进镜，置入超滑导丝，并在导丝引导下进入输尿管开口，继续上行至肾盂; 退出输尿管镜，保留超滑导丝，并在导丝引导下置入输尿管软镜鞘; 软镜通过输尿管软镜鞘进入肾盂，检查肾盂肾盏，找到结石后，插入钬激光光纤，将结石粉碎; 通过取石网篮将较大的结石碎片取出后，留置双J管1根。术后第1天和第4周，拍摄腹部平片检查结石残留情况。
联合组患者行插管全身麻醉，入室后取截石位，进行常规消毒和铺单。采用输尿管镜进入膀胱，置入异物钳，将预置双J管拔除; 再次进镜，置入超滑导丝，并在导丝引导下进入输尿管开口，继续上行至肾盂; 退出输尿管镜，保留超滑导丝，并在导丝引导下置入可弯曲负压吸引鞘; 将负压吸引器连接至负压吸引鞘，压力设置为150~200 mmHg, 同时使用连续性压力泵进行灌注，流速设置为150~200 mL/min; 软镜引入，检查肾盂肾盏，找到结石后，插入钬激光光纤，将结石粉碎; 结石碎片通过负压吸引鞘吸出后，留置双J管1根。术后第1天和第4周，拍摄腹部平片检查结石残留情况。
1.3 评价标准
① 比较2组患者的结石清除率，以无结石残留或碎石末≤3 mm为清石成功。②比较2组患者手术时间、术中失血量和术后住院时间。术中失血量通过碱羟高铁血红素(AHD-575)法计算。③比较2组患者术后血尿持续时间和术后感染发生率。
1.4 统计学分析
采用SPSS 23.0统计学软件进行数据分析。计量资料以(x±s)表示，组间数据比较行t检验。计数资料以例数(n)和百分比(%)表示，组间数据比较行χ2检验。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 2组患者一般资料比较
2组患者结石大小、并发症发生情况、尿路感染情况比较，差异无统计学意义(P>0.05)。见表 1。
表 1 2组患者一般资料比较(x±s)组别 结石大小/mm 并发症 尿路感染 无 伴肾积水 伴肾功能损害 无 有 RIRS组(n=28) 24.53±2.58 6 18 4 22 6 联合组(n=31) 24.09±2.71 7 20 4 27 4 2.2 2组患者手术情况比较
RIRS组手术时间、术中失血量大于联合组，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 2。
表 2 2组患者手术情况比较(x±s)组别 手术时间/min 术中失血量/mL 术后住院时间/d RIRS组(n=28) 72.50±11.38 54.10±2.59 4.21±0.83 联合组(n=31) 56.84±9.65* 40.94±8.73* 4.16±0.73 与RIRS组比较, *P < 0.05。 2.3 2组患者结石清除率比较
联合组即刻清石率、术后4周清石率分别为77.42%(24/31)、96.77%(30/31)，高于RIRS组的7.14%(2/28)、71.42%(20/28)，差异有统计学意义(P < 0.05)。
2.4 2组患者术后并发症比较
RIRS组和联合组均无术后大出血，但联合组术后血尿持续时间更短，术后感染发生率更低，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 3。
表 3 2组术后血尿持续时间及感染率比较(x±s)[n(%)]组别 术后血尿持续时间/d 术后感染 RIRS组(n=28) 10.03±3.05 5(17.86) 联合组(n=31) 6.06±1.86* 1(3.23)* 与对照组比较, *P < 0.05。 3. 讨论
在中国，上尿路结石的发病率显著高于下尿路结石，而肾结石的发病率为4%~10%, 其中南方地区的发病率则高达13%[5]。临床上对于直径 < 2 cm的肾结石，大多数医师会选择RIRS。RIRS是通过人体自然腔道进行碎石手术，因此整个手术过程更加接近无创要求[6]。对于直径≥2 cm的肾结石, RIRS的清石率不高，临床开展受到一定的限制[7]。
RIRS手术过程中，肾盂肾盏的黏膜受损，毛细血管破损，血液进入灌注液，从而引起视野模糊。血凝块也会掩盖较大的结石碎块，导致结石残余的可能性增加。此外，碎石过程中产生的碎石末会导致“暴风雪”现象，造成碎石困难[8]。可弯曲负压吸引鞘可以将肾盂肾盏内的血液及时吸除，避免形成血块。同时，结石碎末在负压的作用下，可以快速被吸出，既增加术野的清晰度，保证碎石的效率，又减少了取石时间，降低残石的发生率。本研究中，联合组即刻清石率为77.42%, 显著高于RIRS组的7.14%; 术后4周清石率方面, RIRS组为71.42%, 显著低于联合组的96.77%; RIRS组手术时间、术中失血量显著大于联合组。
普通的RIRS手术在碎石过程中，由于其相对封闭的环境，会引起肾盂灌注压的增加，这样必然会促进包裹在感染性肾结石内的细菌释放到灌注液中，进入血液而导致感染。如果感染不能及时被控制，则有发生尿源性脓毒血症，甚至感染性休克的风险[9]。研究[10-11]显示, RIRS术后感染发生率与肾盂内灌注压呈正相关，灌注压越大，细菌及其内毒素被人体吸收的可能性也就越高。因此，降低肾盂灌注压可以降低感染的发生率。RIRS联合可弯曲负压吸引鞘可以较好地解决这个问题。可弯曲负压吸引鞘在配合灌注下可保持肾内低压，负压环境下降低尿源性菌血症发生率。本研究显示, RIRS组感染的发生率为17.86%, 而联合组的感染发生率仅为3.23%, 因此RIRS联合可弯曲负压吸引鞘为治疗感染性肾结石提供了一种新的策略。
钬激光是一种波长为2 140 nm的高能脉冲式激光，其脉冲持续时间为0.25 ms。钬激光的瞬时功率可以达到10~20 kW, 在泌尿外科中广泛用于粉碎多种成分的结石。在RIRS碎石过程中，由于肾盂相对封闭的环境和较长的手术时间，会升高肾盂肾盏内灌注液的温度，造成肾盂肾盏尿路上皮的热损伤。研究[12]显示，肾的热损伤风险与肾盂灌注压和灌注液流速呈反比。因此，降低肾盂灌注压或者提高灌注液流速均可以降低肾的热损伤风险。在RIRS过程中，使用可弯曲负压吸引鞘可以降低肾盂灌注压; 同时，由于连接中心负压或负压吸引器(150~200 mmHg), 并且使用连续性压力泵进行灌注(150~200 mL/min), 联合组的灌注流速较高，可以带走钬激光碎石过程中产生的热量，从而降低RIRS对肾的热损伤。本研究中，联合组在治疗2~3 cm肾结石患者时，需要较少的手术时间，并且即刻清石率和术后4周清石率更高，结石排出更彻底。同时，联合组术后血尿持续时间更短，感染率更低。
综上所述，在处理直径2~3 cm的肾结石时，RIRS联合可弯曲负压吸引鞘的清石率更高，手术时间更短，术后并发症更少，感染发生率更低。
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图 1 TCGA数据库中COL12A1在结肠癌中的表达
A: 泛癌分析结果表明COL12A1在胃癌、结直肠癌等多种肿瘤中呈高表达; B: TCGA数据库中COL12A1在结肠癌组织中表达高于正常结肠黏膜组织; C: 不同分期结肠癌组织中COL12A1表达均高于正常组织; D: 结肠腺癌、黏液腺癌组织中COL12A1表达均高于正常组织，且黏液腺癌中COL12A1表达高于腺癌组织; E: 有淋巴结转移的癌组织中COL12A1表达高于正常组织; F: CPTAC样本库结肠癌组织中COL12A1蛋白表达量高于正常组织。
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图 2 COL12A1在结肠癌细胞系及组织样本中的表达
A: WB检测结果表明COL12A1在结肠癌细胞系中表达水平高于正常结肠黏膜细胞系NCM460; B: 47对结肠癌组织及正常组织芯片IHC染色典型结果; C: 47对结肠癌组织及正常组织芯片IHC染色结果。
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图 3 数据库中COL12A1表达与结肠癌患者预后的关系
A、B: GSE17536数据库中不同探针检测COL12A1高表达与低表达的OS、DFS、DSS比较; C: GSE14333数据库中不同探针检测COL12A1高表达与低表达的DFS比较; D、E: GEPIA数据库中结肠癌患者COL12A1高表达与低表达的OS差异(P=0.093)与DFS差异(P=0.025)。
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图 4 COL12A1与结肠癌肿瘤微环境免疫浸润之间的关系
A: COL12A1表达水平与结肠癌免疫评分呈正相关; B: COL12A1表达水平与结肠癌基质评分呈正相关; C: 通过TIMER数据库分析COL12A1表达与6种免疫细胞的相关性。
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图 5 COL12A1共表达基因的功能和通路富集分析
A: 结肠癌中与COL12A1共表达的基因富集生物学功能(GO); B: COL12A1共表达的基因在结肠癌中富集的生物通路(KEGG)。
表 1 COL12A1表达与结肠癌患者临床病理特征的关系
临床病理特征 分类 COL12A1 χ2 P 低表达 高表达 年龄 < 70岁 17 11 0.848 0.357 ≥70岁 14 5 性别 男 17 9 0.009 0.927 女 14 7 肿瘤大小 < 6 cm 18 5 3.037 0.081 ≥6 cm 13 11 分化程度 中高分化 13 5 0.510 0.475 低分化 18 11 神经/血管浸润 无 25 8 4.739 0.029 有 6 8 淋巴结转移 无 25 6 8.749 0.003 有 6 10 TNM分期 Ⅰ~Ⅱ期 25 5 11.153 0.001 Ⅲ~Ⅳ期 6 11 CEA ≤5 ng/mL 16 10 0.506 0.477 >5 ng/mL 15 6 CA199 ≤30 U/mL 26 15 0.250 0.617 >30 U/mL 5 1 
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