Value of 18F-FDG PET/CT Deauville score and ΔSUVmax in evaluating medium-term prognosis of patients with chemotherapy for diffuse large B-cell lymphoma
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摘要:目的
探讨18氟-氟代脱氧葡萄糖正电子发射体层摄影技术/计算机体层摄影技术(18F-FDG PET/CT)显像Deauville评分和最大标准化摄取值的变化(ΔSUVmax)在弥漫性大B细胞淋巴瘤(DLBCL)化疗中期预后评估中的价值。
方法回顾性分析78例DLBCL患者化疗中期18F-FDG PET/CT图像资料。对ΔSUVmax、ΔSUVmax%进行受试者工作特征(ROC)曲线分析, 分别采用ΔSUVmax及ΔSUVmax%的最佳临界值、Deauville评分分组，并按免疫组化结果分为生发中心(GCB)型和非GCB型。进行Kaplan-Meier生存曲线和Cox回归分析，分析Deauville评分法和ΔSUVmax法的预后评估能力。
结果78例患者分为进展组24例和未进展组54例; 进展组ΔSUVmax均值为(3.42±9.90), 低于未进展组的(8.76±5.58), 差异有统计学意义(P < 0.05); 进展组中位数ΔSUVmax%为34.88%, 低于未进展组的78.16%, 差异有统计学意义(P < 0.01)。ΔSUVmax及ΔSUVmax%的曲线下面积(AUC)分别为0.667、0.882(P < 0.01), 分别以临界值7.95、67.34%分组, Kaplan-Meier分析显示2年无进展生存期(PFS)的差异有统计学意义(44.4%与82.4%, 33.3%与95.6%, P < 0.01)。Deauville < 4分(PET阴性)组的2年PFS为91.9%, 高于Deauville≥4分(PET阳性)组的48.8%, 差异有统计学意义(P < 0.01)。GCB型2年PFS为90.3%, 高于非GCB型的55.3%, 差异有统计学意义(P < 0.01)。Cox多因素分析显示ΔSUVmax%及免疫组化分型为独立预测因素(P < 0.01)。
结论Deauville评分法和ΔSUVmax法在DLBCL化疗中期预后评估中均有较高的价值, ΔSUVmax%及免疫组化分型为PFS的独立预测因素。
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关键词:
- 弥漫性大B细胞淋巴瘤 /
- 18氟-氟代脱氧葡萄糖正电子发射体层摄影技术/计算机体层摄影技术 /
- 最大标准化摄取值 /
- 生发中心型 /
- 预后
Abstract:ObjectiveTo explore the value of 18 fluoro-fluorodeoxyglucose positron emission tomography/computer tomography (18F-FDG PET/CT) display Deauville score and change of max standardized uptake value (ΔSUVmax) in evaluating medium-term prognosis of patients with chemotherapy for diffuse large B-cell lymphoma (DLBCL).
MethodsThe 18F-FDG PET/CT images of 78 patients with DLBCL in the medium-term of chemotherapy were analyzed retrospectively. The receiver operating characteristic (ROC) curve was used to analyze the ΔSUVmax and ΔSUVmax%, the patients were divided into different groups according to optimal cut-off values of ΔSUVmax and ΔSUVmax% as well as Deauville score, and they were also divided into germinal center B-cell-like (GCB) type and non-GCB type. Kaplan-Meier survival curve and Cox regression analysis were performed to evaluate the ability of Deauville score and ΔSUVmax methods in prognosis.
ResultsA total of 78 patients were divided into progressive group with 24 cases and non-progressive group with 54 cases; the mean value of ΔSUVmax was (3.42±9.90) in the progressive group, which was significantly lower than (8.76±5.58) in the non-progressive group (P < 0.05); the median value of ΔSUVmax% in the progressive group was 34.88%, which was significantly lower than 78.16% in the non-progressive group (P < 0.01). The area under the curve (AUC) of ΔSUVmax and ΔSUVmax% was 0.667 and 0.882 respectively (P < 0.01), and taking the cut-off values of 7.95 and 67.34% respectively as the grouping criteria, the Kaplan-Meier analysis showed that there were significant differences in 2-year progression-free survival (PFS) between groups (44.4% versus 82.4%, 33.3% versus 95.6%, P < 0.01). The 2-year PFS of Deauville < 4 (PET negative) group was 91.9%, which was significantly higher than 48.8% of Deauville≥4 (PET positive) group (P < 0.01). The 2-year PFS of GCB type was 90.3%, which was significantly higher than 55.3% of non-GCB type (P < 0.01). Cox multivariate analysis showed that ΔSUVmax% and immunohistochemical typing were the independent predictors (P < 0.01).
ConclusionBoth Deauville score and ΔSUVmax methods have high values in the medium-term prognostic evaluation of chemotherapy for DLBCL, and ΔSUVmax% and immunohistochemical typing were the independent predictors for PFS.
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弥漫性大B细胞淋巴瘤(DLBCL)是非霍奇金淋巴瘤中最常见的类型，具有侵袭性高、异质性强的特点，中华医学会核医学分会发布的指南[1]推荐在DLBCL治疗的中期采用18氟-氟代脱氧葡萄糖正电子发射体层摄影技术/计算机体层摄影技术(18F-FDG PET/CT)显像进行中期疗效评估，并根据18F-FDG PET/CT显像结果指导下一步治疗方案的实施。该指南还推荐采用Deauville 5分(5-PS)法进行中期评估，治疗前基线与治疗中期病灶的最大标准化摄取值(SUVmax)以及SUVmax变化率(ΔSUVmax%)对评估预后也有一定的价值。本研究探讨DLBCL治疗中期18F-FDG PET/CT显像中Deauville评分法及病灶ΔSUVmax法对预后评估的临床价值，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
回顾性分析2015年1月—2020年12月78例行18F-FDG PET/CT显像并经病理诊断为DLBCL的患者临床资料，其中男41例，女37例，年龄17~85岁，平均(57.62±14.64)岁; 患者治疗前行基线18F-FDG PET/CT显像，经利妥昔单抗、环磷酰胺、阿霉素、长春新碱及泼尼松的联合化疗方案(R-CHOP化疗方案)或利妥昔单抗、依托泊苷联合CHOP化疗方案(R-EPOCH化疗方案)治疗2~4个周期后，在进行下一周期化疗前1~3 d再次行18F-FDG PET/CT进行中期疗效评价。排除标准: ①基线18F-FDG PET/CT显像无阳性病灶者; ② 2次检查前血糖水平不一致者; ③同期伴发其他恶性肿瘤者; ④失访者或临床资料不全者。本研究经唐山市工人医院伦理委员会审批通过(批号GRYY-LL-2018-54)。
1.2 PET/CT显像剂及显像仪
显像剂18F-FDG由天津原子高科同位素有限公司提供，放化纯度大于95%, PET/CT为PHILIPS GEMINI TF机型。患者空腹6 h以上，血糖水平在7.8 mmol/L以下，按3.7 MBq/kg标准静脉注射18F-FDG, 休息50~60 min后进行显像，扫描范围由颅底至股骨上段。图像经处理工作站EBW进行PET/CT图像融合，并勾画病灶感兴趣区(ROI), 自动得出SUVmax, 并在降主动脉区域及肝右叶区域测量纵隔血池SUVmax、肝血池SUVmax, 连续测量3次，取其平均值。
1.3 图像分析及评分标准
由2名有经验的副主任医师以上职称的PET/CT诊断医师对图像进行综合分析，观察病灶形态、大小及18F-FDG代谢情况。Deauville评分标准: 1分无残留病灶; 2分为病灶SUVmax≤纵隔血池SUVmax; 3分为纵隔血池SUVmax < 病灶SUVmax≤肝血池SUVmax; 4分为病灶SUVmax>肝血池SUVmax; 5分为病灶SUVmax明显高于(2~3倍)肝血池SUVmax或有新发病灶出现。Deauville 1~3分定义为PET阴性, 4~5分定义为PET阳性。ΔSUVmax评估: 化疗前基线18F-FDG PET/CT中病灶SUVmax采用SUVmax0表示，化疗后中期病灶SUVmax采用SUVmax1表示, ΔSUVmax=SUVmax0-SUVmax1, ΔSUVmax%=(SUVmax0-SUVmax1)/SUVmax0×100%。
1.4 免疫组化分型
根据患者病理免疫组化结果，按Hans法标准[2]进行分类: 指标CD10阳性时为生发中心(GCB)型; 当B细胞淋巴瘤(BCL)-6为阳性且CD10和多发性骨髓瘤(MUM)-1均为阴性时，亦为GCB型; 其他情况均为非GCB型。
1.5 疗效评价及生存标准
依据国际淋巴瘤工作组修订标准分为完全缓解、部分缓解、疾病稳定、疾病复发或进展。疾病复发或进展标准为: ①结节性病灶，出现任何长径>1.5 cm的新病灶; 多个病灶最大垂直径乘积之和(SPD)增大≥50%或治疗前最短径>1.0 cm的单病灶最大径增大≥50%; 治疗前18F-FDG高亲和性或PET阳性者治疗后PET阳性; ②肝、脾病灶SPD增大≥50%; ③骨髓新病灶或复发病灶。以无进展生存期(PFS)作为生存评价指标，PFS定义为随访开始至首次发生疾病进展、复发、疾病相关死亡或随访截止的时间。以2年PFS作为生存评估指标，即随访开始2年内出现疾病进展或复发、疾病相关死亡或最终随访截止时停止随访，根据随访结果分为进展组和未进展组。
1.6 统计学分析
应用SPSS 20.0软件进行数据统计分析。符合正态分布的计量资料以(x±s)表示，组间比较采用t检验; 不符合正态分布的计量资料以[M(P25, P75)]表示，组间比较采用Mann-Whitney U检验; 计数资料以频数、率表示，组间比较采用χ2检验或F精确概率法检验。对ΔSUVmax、ΔSUVmax%进行受试者工作特征(ROC)曲线分析，分析最佳临界值，并按临界值分组，进行Kaplan-Meier生存曲线和Cox回归法分析; 以Deauville 4分为临界值对患者进行分组，进行Kaplan-Meier生存曲线和Cox回归法分析。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 患者治疗前评估结果
78例DLBCL患者治疗前临床分期为Ⅰ期17例, Ⅱ期21例, Ⅲ期26例, Ⅳ期14例; 26例在化疗后2个周期行18F-FDG PET/CT中期评价, 19例在化疗后3个周期行18F-FDG PET/CT中期评价, 33例在化疗后4个周期行18F-FDG PET/CT中期评价; 随访时间3~55个月，中位随访时间26个月。
2.2 ΔSUVmax及ΔSUVmax%结果
按2年内是否进展进行分组，其中24例患者进展(30.77%), 54例患者未进展(69.23%)。进展组ΔSUVmax均值为(3.42±9.90), 低于未进展组的(8.76±5.58), 差异有统计学意义(t=2.475, P=0.019)。进展组ΔSUVmax%中位数为34.88%(-52.53%, 61.78%), 未进展组ΔSUVmax%中位数为78.16%(67.81%, 84.02%), 差异有统计学意义(Z=-5.359, P < 0.001)。
对ΔSUVmax和ΔSUVmax%进行ROC曲线分析, ΔSUVmax的曲线下面积(AUC)为0.667(95%CI: 0.514~0.820, P=0.019), 当ΔSUVmax=7.95时，灵敏度为63.00%, 特异度为62.50%; ΔSUVmax%的AUC为0.882(95%CI: 0.783~0.981, P < 0.001), 当ΔSUVmax%=67.34%时，灵敏度为79.60%, 特异度为91.70%。见图 1。按ΔSUVmax < 7.95和ΔSUVmax≥7.95分为2组，其2年PFS分别为44.4%、82.4%, 差异有统计学意义(χ2=17.671, P < 0.001), 见图 2。按ΔSUVmax% < 67.34%和ΔSUVmax%≥67.34%分为2组，其2年PFS分别为33.3%、95.6%, 差异有统计学意义(χ2=42.277, P < 0.001), 见图 3。
2.3 Deauville评分结果
78例DLBCL患者中期评估Deauville评分为1分6例(7.69%), 2分17例(21.79%), 3分24例(30.77%), 4分13例(16.67%), 5分18例(23.08%)。按Deauville评分 < 4分和Deauville评分≥4分，将患者分为Deauville评分PET阴性组和Deauville评分PET阳性组，其2年PFS分别为91.9%、48.8%, 差异有统计学意义(χ2=17.777, P < 0.001), 见图 4。
2.4 免疫组化分型结果
78例DLBCL患者按免疫组化结果分为GCB型31例(39.74%)和非GCB型47例(60.26%), 其2年PFS分别为90.3%、55.3%, 差异有统计学意义(χ2=11.468, P=0.001), 见图 5。
2.5 Cox回归分析
将患者性别、年龄、临床分期、基线SUVmax0、中期SUVmax1、ΔSUVmax、ΔSUVmax%及Deauville评分、免疫组化分型进行Cox单因素回归分析，结果显示年龄(HR=1.062, 95%CI: 1.012~1.114, P=0.014)、SUVmax1(HR=0.934, 95%CI: 0.876~0.996, P=0.036)、ΔSUVmax%(HR=0.965, 95%CI: 0.949~0.981, P < 0.001)及免疫组化分型(HR=4.114, 95%CI: 1.093~15.487, P=0.037)对DLBCL患者2年PFS具有显著预测价值。多因素分析显示ΔSUVmax%(HR=0.973, 95%CI: 0.960~0.985, P < 0.001)及免疫组化分型(HR=3.797, 95%CI: 1.048~13.764, P=0.042)为独立预测因素。见表 1。
表 1 DLBCL患者PFS的Cox分析结果参数 单因素分析 多因素分析 HR(95%CI) P HR(95%CI) P 性别 0.484(0.169~1.392) 0.178 0.692(0.279~1.714) 0.426 年龄 1.062(1.012~1.114) 0.014 1.047(0.999~1.098) 0.058 临床分期 1.385(0.853~2.248) 0.188 1.256(0.838~1.882) 0.269 SUVmax0 1.080(0.989~1.180) 0.087 1.064(0.974~1.162) 0.167 SUVmax1 0.934(0.876~0.996) 0.036 0.931(0.862~1.006) 0.070 ΔSUVmax 1.111(0.978~1.261) 0.105 1.072(0.970~1.186) 0.173 ΔSUVmax% 0.965(0.949~0.981) <0.001 0.973(0.960~0.985) <0.001 Deauville评分 1.193(0.738~1.926) 0.472 1.172(0.730~1.882) 0.510 免疫组化分型 4.114(1.093~15.487) 0.037 3.797(1.048~13.764) 0.042 3. 讨论
18F-FDG PET/CT显像为全身一次性显像，既能显示CT解剖信息，又能提供18F-FDG代谢信息，其在淋巴瘤的诊断、分期及疗效评估、随访中发挥着重要作用，尤其是在DLBCL预后评估中的优势已得到广泛认可[3-4]。DLBCL是最常见的非霍奇金淋巴瘤，约占成人淋巴瘤的30%, 且发病率逐年上升[5-6]。
中华医学会核医学分会最新发布的指南[1]强力推荐DLBCL治疗中期时(化疗2~4个疗程后)采用18F-FDG PET/CT显像进行疗效评估，并根据评估效果指导后续治疗的实施，评估中可采用Deauville 5分法。Deauville 5分法已普遍应用于非霍奇金恶性淋巴瘤治疗后18F-FDG PET/CT显像评估，其根据病灶有无摄取及病灶SUVmax与纵隔血池、肝血池的SUVmax比较分为1~5分，并规定1~3分为18F-FDG PET/CT阴性, 4~5分为18F-FDG PET/CT阳性。研究[7-9]表明Deauville 5分法对DLBCL患者具有较高的预后预测价值，以18F-FDG PET/CT阳性和阴性分组，结果显示18F-FDG PET/CT阴性组较阳性组具有更长的PFS、总生存期(OS), 差异均有统计学意义(P < 0.05)。
本研究结果显示, Deauville评分PET阴性组47例(60.26%), PET阳性组31例(39.74%), 阴性组2年PFS高于阳性组(91.9%与48.8%), 差异有统计学意义(χ2=17.777, P < 0.001), 表明以Deauville评分为基础判定的PET阴性与PET阳性对于DLBCL患者的PFS具有预测价值。Deauville评分是通过病灶SUVmax与纵隔血池、肝血池的对比得出的，无需化疗前基线18F-FDG PET/CT资料，临床中应用较为方便，但因其未考虑病灶治疗前基线SUVmax的情况，只是对比肝脏及纵隔血池的SUVmax, 所以其假阳性率较高。有研究[10]发现，对DLBCL患者在化疗后中期进行18F-FDG PET/CT显像，并采用Deauville 5分法进行评估，以Deauville 4~5分为标准设为阳性组时，阳性组与阴性组患者的PFS差异无统计学意义(P>0.05); 以Deauville 5分为阳性标准时，阳性组与阴性组的PFS差异有统计学意义(78.7%与28.6%, P=0.001), 阳性预测值也由Deauville 4~5分为标准时的34.9%提高到71.4%。
18F-FDG PET/CT显像中的半定量指标SUVmax也被广泛应用于淋巴瘤预后的评估中[11-12]。ΔSUVmax是通过病灶基线与中期18F-FDG PET/CT相比较得出，要求2次18F-FDG PET/CT时严格按操作规范进行，包括显像剂18F-FDG的注射剂量、采集时间及采集参数的设置，前后必须一致，避免误差的出现[13-14]。国外研究[15]显示，在DLBCL患者2个疗程后的预后中, ΔSUVmax法较Deauville法预测2年PFS更有价值。国内学者[16]对39例DLBCL患者中期疗效评估进行研究，结果显示ΔSUVmax最佳临界值为11.2、ΔSUVmax%最佳临界值为72.88%时，患者2年PFS差异有统计学意义(P < 0.05), 且ΔSUVmax%有独立预测价值。
本研究结果显示，进展组患者ΔSUVmax均值低于未进展组，差异有统计学意义[(3.42±9.90)与(8.76±5.58), P < 0.05], 说明ΔSUVmax越大, DLBCL患者预后越好; 进展组患者ΔSUVmax%中位数显著低于未进展组(34.88%与78.16%, P < 0.01), 提示ΔSUVmax%越高, DLBCL患者预后越好。对ΔSUVmax和ΔSUVmax%进行ROC曲线分析, AUC分别0.667、0.882(P均 < 0.05), 均具有良好的诊断效能，且ΔSUVmax%诊断效能高于ΔSUVmax, 分别以ΔSUVmax最佳界值7.95、ΔSUVmax%最佳界值67.34%为标准进行分组, Kaplan-Meier生存分析结果显示2组的2年PFS差异有统计学意义(44.4%与82.4%, 33.3%与95.6%, P < 0.01), 提示ΔSUVmax和ΔSUVmax%对于DLBCL患者的2年PFS均有较好的预测价值。
DLBCL根据免疫组化指标中的CD10、BCL-6及MUM-1结果，可被分为GCB型与非GCB型, GCB型预后较非GCB型好，而中国GCB型所占比率略低于西方国家, 2种类型所占比例约为1∶ 2[2, 17]。本研究GCB型有31例，占39.74%, GCB型与非GCB型患者的2年PFS分别为90.3%、55.3%, GCB型预后好于非GCB型，差异有统计学意义(P < 0.01)。本研究将部分参数进行了Cox回归分析，单因素分析结果显示患者年龄、中期病灶SUVmax1、ΔSUVmax%及免疫组化分型对DLBCL患者2年PFS具有预测价值(P < 0.05)。患者年龄体现在老年患者治疗用药剂量上有所减低，会导致疗效的降低; SUVmax1的大小在实质上也是反映治疗后肿瘤病灶活性残存的情况，其越低治疗效果应该越好[18]; DLBCL中GCB型预后要好于非GCB型，这与既往研究[19]结论一致，这可能与其对靶向药物治疗更敏感有关。多因素分析则显示, ΔSUVmax%、免疫组化分型均为DLBCL患者2年PFS的独立预测因素(P < 0.01), 表明在诸多因素中, ΔSUVmax%及免疫组化分型对于预测预后是最有意义的, GCB型患者中期ΔSUVmax%≥67.34%时，其预后最佳。临床工作中将二者联合应用可进一步提高对DLBCL患者预后预测的临床价值。
综上所述, 18F-FDG PET/CT显像中Deauville 5分法和ΔSUVmax法在DLBCL中期化疗后预后预测中均有较高价值, ΔSUVmax%及免疫组化分型对DLBCL患者2年PFS具有独立的预测价值。
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表 1 DLBCL患者PFS的Cox分析结果
参数 单因素分析 多因素分析 HR(95%CI) P HR(95%CI) P 性别 0.484(0.169~1.392) 0.178 0.692(0.279~1.714) 0.426 年龄 1.062(1.012~1.114) 0.014 1.047(0.999~1.098) 0.058 临床分期 1.385(0.853~2.248) 0.188 1.256(0.838~1.882) 0.269 SUVmax0 1.080(0.989~1.180) 0.087 1.064(0.974~1.162) 0.167 SUVmax1 0.934(0.876~0.996) 0.036 0.931(0.862~1.006) 0.070 ΔSUVmax 1.111(0.978~1.261) 0.105 1.072(0.970~1.186) 0.173 ΔSUVmax% 0.965(0.949~0.981) <0.001 0.973(0.960~0.985) <0.001 Deauville评分 1.193(0.738~1.926) 0.472 1.172(0.730~1.882) 0.510 免疫组化分型 4.114(1.093~15.487) 0.037 3.797(1.048~13.764) 0.042 
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