Relationships between serum high mobility group protein B1, soluble triggering receptor expressed on myeloid cells-like transcript 1 and acute lung injury induced by sepsis
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摘要:目的 探讨血清高迁移率族蛋白B1（HMGB1）、可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1（sTLT-1）水平与脓毒症患者急性肺损伤（ALI）的关系。方法 选取脓毒症患者160例为研究对象，根据住院期间是否出现ALI分为ALI组（47例）和非ALI组（113例）。收集患者一般资料，采用酶联免疫吸附法检测血清HMGB1、sTLT-1水平。采用Pearson法分析脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与相关指标的关系，采用多因素Logistic回归分析观察探讨脓毒症ALI的危险因素，采用受试者工作特征曲线（ROC）分析观察HMGB1、sTLT-1水平对脓毒症患者发生ALI的预测价值。结果 ALI组氧合指数[pa（O2）/FiO2]低于非ALI组，序贯器官衰竭（SOFA）评分、C反应蛋白（CRP）、N-端脑利钠肽前体（NT-proBNP）及血清HMGB1、sTLT-1水平均高于非ALI组，差异有统计学意义（P < 0.05）。脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与pa（O2）/FiO2呈负相关，与SOFA评分、CRP、NT-proBNP呈正相关（P < 0.05）。pa（O2）/FiO2、SOFA评分及血清HMGB1、sTLT-1水平均是影响脓毒症ALI发生的危险因素（P < 0.05）。血清HMGB1、sTLT-1水平联合预测脓毒症患者发生ALI的曲线下面积为0.910，联合预测的敏感度和特异度高于血清HMGB1、sTLT-1水平单独预测。结论 脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平升高，可作为判断ALI发生的潜在血清指标。
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关键词:
- 脓毒症 /
- 急性肺损伤 /
- 高迁移率族蛋白B1 /
- 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1
Abstract:Objective To investigate relationships between the levels of high mobility group protein B1 (HMGB1), soluble triggering receptor expressed on myeloid cells (TREM)-like transcript 1 (sTLT-1) and acute lung injury (ALI) induced by sepsis.Methods A total of 160 patients with sepsis were selected as research objects, according to whether ALI occurred during hospitalization, they were divided into ALI group (47 cases) and non-ALI group (113 cases). General information was collected, and HMGB1 as well as sTLT-1 levels were measured by enzyme-linked immunosorbent assay. Pearson method was used to analyze the relationships between serum HMGB1, sTLT-1 levels and related indicators in patients with ALI induced by sepsis. Multivariate Logistic regression analysis was used to explore the risk factors of ALI induced by sepsis; receiver operator characteristic (ROC) curve was used to analyze the predictive value of serum HMGB1 and sTLT-1 levels for ALI in sepsis patients.Results The oxygenation index[pa(O2)/FiO2] of the ALI group was significantly lower than that of the non-ALI group, and the levels of sequential organ failure assessment (SOFA), C-reactive protein (CRP), N-terminal pro-brain natriuretic peptide (NT-proBNP), serum HMGB1 and sTLT-1 were significantly higher than those of the non-ALI group (P < 0.05). The levels of HMGB1 and sTLT-1 were negatively correlated with pa(O2)/FiO2, and positively correlated with SOFA score, CRP and NT-proBNP (P < 0.05). The level of pa(O2)/FiO2, SOFA score and serum levels of HMGB1 and sTLT-1 were risk factors for ALI induced by sepsis (P < 0.05). The area under the curve of serum HMGB1 and sTLT-1 levels in predicting the occurrence of ALI in sepsis patients was 0.910. The sensitivity and specificity of combined prediction were higher than that of serum HMGB1 or STT-1 alone.Conclusion The serum levels of HMGB1 and sTLT-1 are increased in patients with sepsis ALI, and they can be used as potential serum markers to judge the occurrence of ALI. -
高迁移率族蛋白B1(HMGB1)是一种广泛分布于肺、肝等脏器的晚期促炎因子，参与脓毒症的发生及病情进展过程[1]。研究[2]发现, HMGB1异常升高与脓毒症患者病情严重程度有关，且可作为判断患者预后的血清指标。可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1(sTLT-1)是一种由血小板表面髓细胞激发受体样转录因子-1(TLT-1)产生的蛋白质，当机体发生炎症时，其水平急性升高[3]。本研究通过检测脓毒症患者血清HMGB1、sTLT-1水平，探讨其对脓毒症急性肺损伤(ALI)发生的潜在预测价值。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2019年1月—2021年1月收治的脓毒症患者160例为研究对象。纳入标准: ①患者均符合脓毒症的相关诊断标准[4]; ②临床资料完整者; ③患者及家属均自愿签署知情同意书。排除标准: ①住院时间 < 48 h; ②患者伴急性肺炎、慢性阻塞性肺疾病等呼吸系统疾病; ③既往有肺动脉高压病史者; ④合并心、肝、肾等重要脏器功能不全者; ⑤合并肿瘤、血液系统疾病或免疫系统疾病者。根据住院期间是否出现ALI[6], 将160例脓毒症患者分为ALI组(n=47)和非ALI组(n=113)。本研究经川北医学院附属医院伦理委员会批准通过。
1.2 方法
收集患者一般资料信息，包括年龄、体质量指数(BMI)、性别、高血压史、糖尿病史、冠心病史、吸烟史、气管插管、心率、氧合指数[pa(O2)/FiO2]及序贯器官衰竭(SOFA)评分情况。实验室指标取患者入院后的第1次检查结果，包括血小板计数、白细胞计数、血肌酐、C反应蛋白(CRP)及N-端脑利钠肽前体(NT-proBNP)。抽取患者入院24 h内空腹静脉血5 mL, 离心后(3 500转/min离心10 min)提取上清液。采用酶联免疫吸附法检测血清HMGB1、sTLT-1水平，参照试剂盒(由上海联迈生物科技有限公司提供)说明书进行检测。
1.3 统计学方法
采用SPSS 25.0统计学软件进行数据录入和分析。计数资料以[n(%)]表示，非ALI组和ALI组间比较行χ2检验; 计量资料以均数±标准差表示，非ALI组和ALI组间比较采用t检验。Pearson法分析脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与相关指标的关系; 多因素Logistic回归分析影响脓毒症ALI的危险因素; ROC曲线分析血清HMGB1、sTLT-1水平对脓毒症患者发生ALI的预测价值，曲线下面积比较行Z检验。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 非ALI组和ALI组患者一般资料比较
非ALI组和ALI组患者年龄、BMI、心率、血小板计数、白细胞计数、血肌酐及男性、高血压史、糖尿病史、冠心病史、吸烟史、气管插管患者占比比较，差异均无统计学意义(P>0.05); ALI组患者pa(O2)/FiO2低于非ALI组, SOFA评分、CRP及NT-proBNP高于非ALI组，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 1。
表 1 非ALI组和ALI组患者一般资料比较(x±s)[n(%)]项目 非ALI组(n=113) ALI组(n=47) 年龄/岁 61.07±7.94 61.43±9.82 体质量指数/(kg/m2) 23.42±2.17 23.16±2.04 男性 60(53.10) 27(57.45) 高血压史 66(58.41) 30(63.83) 糖尿病史 20(17.70) 11(23.40) 冠心病史 39(34.51) 18(38.30) 吸烟史 26(23.01) 15(31.91) 气管插管 9(7.96) 8(17.02) 心率/(次/min) 103.51±12.94 107.14±11.88 氧合指数/mmHg 346.92±40.83 259.30±38.67* 序贯器官衰竭评分/分 3.74±0.95 5.20±1.33* 血小板计数/(×109/L) 108.39±25.85 102.44±26.93 白细胞计数/(×109/L) 12.27±3.10 12.98±3.26 血肌酐/(μmol/L) 135.61±34.00 140.15±38.21 C反应蛋白/(mg/L) 82.91±21.72 97.54±25.38* NT-proBNP/(ng/L) 2 036.09±668.34 3 195.47±1 006.52* NT-proBNP: N-端脑利钠肽前体。与非ALI组比较, *P < 0.05。 2.2 非ALI组和ALI组患者血清HMGB1、sTLT-1水平比较
ALI组患者血清HMGB1、sTLT-1水平均高于非ALI组，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 2。
表 2 非ALI组和ALI组患者血清HMGB1、sTLT-1水平比较(x±s)pg/mL 组别 n HMGB1 sTLT-1 非ALI组 113 56.60±15.77 531.24±138.21 ALI组 47 72.19±20.08* 601.85±162.49* HMGB1: 高迁移率族蛋白B1;
sTLT-1: 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1。
与非ALI组比较, *P < 0.05。2.3 脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与相关指标的关系
脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与pa(O2)/FiO2呈负相关，与SOFA评分、CRP、NT-proBNP呈正相关(P < 0.05), 见表 3。
表 3 脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与相关指标的关系指标 HMGB1 sTLT-1 r P r P 氧合指数 -0.533 < 0.001 -0.409 < 0.001 序贯器官衰竭评分 0.401 < 0.001 0.536 < 0.001 C反应蛋白 0.367 0.007 0.512 < 0.001 N-端脑利钠肽前体 0.548 < 0.001 0.380 0.002 HMGB1: 高迁移率族蛋白B1;
sTLT-1: 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1。2.4 多因素Logistic回归分析影响脓毒症ALI的危险因素
以脓毒症患者是否发生ALI为因变量(1=是, 0=否)，将pa(O2)/FiO2、SOFA评分、CRP、NT-proBNP、HMGB1、sTLT-1为自变量(均为实测值)进行多因素Logistic回归分析，结果发现pa(O2)/FiO2、SOFA评分及血清HMGB1、sTLT-1水平均是影响脓毒症ALI发生的危险因素(P < 0.05), 见表 4。
表 4 多因素Logistic回归分析影响脓毒症ALI的危险因素变量 β SE Wald P OR 95%CI pa(O2)/FiO2 0.454 0.169 7.205 0.007 1.574 1.130~2.192 SOFA评分 0.553 0.202 7.487 0.006 1.738 1.170~2.582 CRP 0.087 0.126 0.478 0.489 1.091 0.852~1.397 NT-proBNP 0.152 0.153 0.985 0.321 1.164 0.862~1.571 HMGB1 0.766 0.228 11.285 0.001 2.151 1.376~3.363 sTLT-1 0.604 0.197 9.393 0.002 1.829 1.243~2.691 pa(O2)/FiO2: 氧合指数; SOFA: 序贯器官衰竭; CRP: C反应蛋白; NT-proBNP: N-端脑利钠肽前体;
HMGB1: 高迁移率族蛋白B1; sTLT-1: 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1。2.5 血清HMGB1、sTLT-1水平对脓毒症患者发生ALI的预测价值
血清HMGB1、sTLT-1水平联合预测脓毒症患者发生ALI的曲线下面积为0.910, 高于血清HMGB1水平(Z=2.119, P=0.034)及血清sTLT-1水平(Z=2.846, P=0.004)单独预测，其预测敏感度为78.70%, 特异度为89.40%, 见表 5、图 1。
表 5 血清HMGB1、sTLT-1水平对脓毒症患者发生ALI的预测价值指标 曲线下面积 最佳临界值/(pg/mL) 敏感度/% 特异度/% P 95%CI HMGB1 0.823 64.74 80.90 72.60 < 0.001 0.756~0.890 sTLT-1 0.786 575.51 87.20 62.80 < 0.001 0.713~0.859 两者联合 0.910 — 78.70 89.40 < 0.001 0.865~0.955 3. 讨论
HMGB1是一种保守的非组蛋白核蛋白，参与DNA复制、重组、转录及修复过程[6]。HMGB1作为与脓毒症、恶性肿瘤、免疫性疾病相关的晚期炎症因子，在炎症反应中发挥重要作用[7]。王立鹤等[8]研究报道, HMGB1在脓毒症患者血清中水平较高，其水平异常升高与患者不良预后有关。崔文娟等[9]研究发现，外周血HMGB1水平升高与脓毒症患者急性肾损伤发生有一定关联。本研究结果显示, ALI组患者血清HMGB1水平较非ALI组高，且与pa(O2)/FiO2呈负相关，与SOFA评分、CRP、NT-proBNP呈正相关，与王立鹤等[8]、崔文娟等[9]研究相似，提示血清HMGB1水平升高参与了脓毒症患者ALI的发生。研究[10]报道称, HMGB1可能通过激活巨噬细胞中的黑色素瘤2炎性小体，并通过Toll样受体2/4和晚期糖基化终产物受体/核因子κB信号通路诱导M1巨噬细胞极化来参与ALI的发病过程。另有研究[11]发现，经脂多糖处理，促炎因子白细胞介素-1、肿瘤坏死因子-α和HMGB1表达导致微血管形成，促进内皮细胞增殖、迁移，核因子κB核转位导致炎症因子释放，进而诱导ALI、细胞凋亡及自噬; 炎症因子进一步促进HMGB1释放，形成正反馈回路，放大炎症级联反应，加重组织损伤，推测HMGB1可能与相关炎性因子相互作用调控脓毒症患者病情发展。
TLT-1是一种1型免疫球蛋白结构域受体，储存在血小板α颗粒中，当血小板被激活时，一部分TLT-1会转移到细胞表面，以sTLT-1形式释放进入外循环。近年来, sTLT-1在血管疾病中的作用越来越受到重视。FU R等[12]研究发现, sTLT-1在急性冠状动脉综合征患者血清中水平升高，随着治疗的进展, sTLT-1水平在各个时点均有明显变化，从而降低血清中sTLT-1水平，提高胆红素水平，有利于改善患者预后。另有研究[13]表明, sTLT-1可调节血小板、白细胞和内皮细胞增殖、迁移，内皮细胞通过促进肌动蛋白聚合附着在血管内皮细胞上，从而诱导动脉粥样硬化的发生，促进冠心病的发展。在脂多糖诱导的ALI小鼠模型中，注射sTLT-1可使血小板-中性粒细胞结合物比例增加47%, 证实了sTLT-1参与了ALI炎症反应[14]。本研究结果显示, ALI组患者血清sTLT-1水平较非ALI组高，且与pa(O2)/FiO2呈负相关，与SOFA评分、CRP、NT-proBNP呈正相关，与MORALES-ORTÍZ J等[15]研究结果类似，提示sTLT-1可能参与脓毒症患者病情进展过程，具体作用方式和机制有待进一步研究。多因素Logistic回归分析结果显示，血清HMGB1、sTLT-1是脓毒症ALI发生的危险因素，且两者均对ALI有一定的预测价值，联合预测效能最高，表明检测血清HMGB1、sTLT-1水平对脓毒症ALI患者病情发展、治疗干预具有一定临床指导意义。
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表 1 非ALI组和ALI组患者一般资料比较(x±s)[n(%)]
项目 非ALI组(n=113) ALI组(n=47) 年龄/岁 61.07±7.94 61.43±9.82 体质量指数/(kg/m2) 23.42±2.17 23.16±2.04 男性 60(53.10) 27(57.45) 高血压史 66(58.41) 30(63.83) 糖尿病史 20(17.70) 11(23.40) 冠心病史 39(34.51) 18(38.30) 吸烟史 26(23.01) 15(31.91) 气管插管 9(7.96) 8(17.02) 心率/(次/min) 103.51±12.94 107.14±11.88 氧合指数/mmHg 346.92±40.83 259.30±38.67* 序贯器官衰竭评分/分 3.74±0.95 5.20±1.33* 血小板计数/(×109/L) 108.39±25.85 102.44±26.93 白细胞计数/(×109/L) 12.27±3.10 12.98±3.26 血肌酐/(μmol/L) 135.61±34.00 140.15±38.21 C反应蛋白/(mg/L) 82.91±21.72 97.54±25.38* NT-proBNP/(ng/L) 2 036.09±668.34 3 195.47±1 006.52* NT-proBNP: N-端脑利钠肽前体。与非ALI组比较, *P < 0.05。 
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表 2 非ALI组和ALI组患者血清HMGB1、sTLT-1水平比较(x±s)
pg/mL 组别 n HMGB1 sTLT-1 非ALI组 113 56.60±15.77 531.24±138.21 ALI组 47 72.19±20.08* 601.85±162.49* HMGB1: 高迁移率族蛋白B1;
sTLT-1: 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1。
与非ALI组比较, *P < 0.05。
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表 3 脓毒症ALI患者血清HMGB1、sTLT-1水平与相关指标的关系
指标 HMGB1 sTLT-1 r P r P 氧合指数 -0.533 < 0.001 -0.409 < 0.001 序贯器官衰竭评分 0.401 < 0.001 0.536 < 0.001 C反应蛋白 0.367 0.007 0.512 < 0.001 N-端脑利钠肽前体 0.548 < 0.001 0.380 0.002 HMGB1: 高迁移率族蛋白B1;
sTLT-1: 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1。
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表 4 多因素Logistic回归分析影响脓毒症ALI的危险因素
变量 β SE Wald P OR 95%CI pa(O2)/FiO2 0.454 0.169 7.205 0.007 1.574 1.130~2.192 SOFA评分 0.553 0.202 7.487 0.006 1.738 1.170~2.582 CRP 0.087 0.126 0.478 0.489 1.091 0.852~1.397 NT-proBNP 0.152 0.153 0.985 0.321 1.164 0.862~1.571 HMGB1 0.766 0.228 11.285 0.001 2.151 1.376~3.363 sTLT-1 0.604 0.197 9.393 0.002 1.829 1.243~2.691 pa(O2)/FiO2: 氧合指数; SOFA: 序贯器官衰竭; CRP: C反应蛋白; NT-proBNP: N-端脑利钠肽前体;
HMGB1: 高迁移率族蛋白B1; sTLT-1: 可溶性髓样细胞触发受体样转录因子-1。
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表 5 血清HMGB1、sTLT-1水平对脓毒症患者发生ALI的预测价值
指标 曲线下面积 最佳临界值/(pg/mL) 敏感度/% 特异度/% P 95%CI HMGB1 0.823 64.74 80.90 72.60 < 0.001 0.756~0.890 sTLT-1 0.786 575.51 87.20 62.80 < 0.001 0.713~0.859 两者联合 0.910 — 78.70 89.40 < 0.001 0.865~0.955
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